Patógenos del Maíz y sus Insectos
Vectores en los Trópicos
Traducción al castellano
por el Dr.
Rafael E. Cancelado
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EL MAÍZ (Zea mays L.) es uno de
los principales cultivos de cereales, es el tercero en producción detrás de
trigo y arroz con un promedio de 380 millones de toneladas producidas anualmente
en 120 millones de ha en 53 países. Es el cultivo más ampliamente producido en
casi todas las áreas tropicales del mundo incluyendo elevaciones tropicales de
más de 3000 m de altura, hasta áreas templadas tan al norte como los 65° de
latitud. Como existen diferentes condiciones ecológicas entre las áreas
templadas y los trópicos, los insectos vectores y las enfermedades que ellos
transmiten también son distintas en estas diferentes condiciones. Hasta la fecha,
en los trópicos húmedos y cálidos, por lo menos cinco fitopatógenos virales y
dos molicutas que afectan al maíz tienen como vectores a insectos homópteros (áfidos,
saltones delfácidos y saltahojas). Estos incluyen el potivirus del mosaico enano
del maíz (A y B), el tenuivirus del rayado del maíz, el marafivirus del rayado
fino del maíz, nucleorhabdovirus del mosaico del maíz, el espiroplasma de la
reducción del crecimiento del maíz y el fitoplasma del achaparramiento del maíz.
Este capítulo está enfocado hacia los vectores homópteros y las enfermedades que
transmiten.
I. Potivirus del mosaico enano del maíz transmitido
por áfidos (MDMV):
El mosaico enano del maíz es una de las enfermedades virosas más importantes
y de más amplia distribución en maíz (Zea mays L.) en las regiones
templadas del mundo y es especialmente preocupante para los productores de
semilla. Se encuentra en 37 de los estados continentales de los EE.UU. y en
Hawaii. Esta enfermedad causó graves pérdidas de rendimiento a comienzos de la
década de los años 1960s particularmente en maíz dentado (76). Sin embargo, las
pérdidas en el cultivo varían mucho dependiendo de la susceptibilidad del
genotipo de maíz, la raza del virus, la edad de la planta y los factores del
medio ambiente. El virus del mosaico enano del maíz (MDMV) recibió su nombre de
Williams y Alexander (76) y está estrechamente relacionado con el virus del
mosaico de la caña de azúcar (SCMV) el cual tiene por lo menos 13 razas. En 1966
MacKenzie y sus asociados (47) describieron las razas A y B del MDMV con base en
que la raza B no infecta al pasto Johnson [Sorghum halepense (L.) Pers.].
Las dos razas, A y B del MDMV fueron reportadas de Florida en 1978 y 1979 (74).
Esta enfermedad no ha sido reportada como muy grave en los trópicos y
subtrópicos. Esto se debe principalmente a la limitada distribución de los
áfidos vectores.
1. Sintomatología y Rango de Hospederos:
En maíz se pueden producir variaciones considerables en el patrón del mosaico
del MDMV. Durante el desarrollo de los síntomas iniciales, son evidentes en las
hojas moteados de verde claro y oscuro. A medida que progresa la enfermedad, los
moteados alternos de color verde claro y oscuro aumentan en intensidad para
formar mosaicos, flecos y anillos en las hojas (Fig. 1).
 Fig.
1. Zea mays infectado con MDMV muestra moteados de color verde claro y oscuro.
Nota: todas las fotos de este capítulo están
vinculadas con imágenes más grandes. Haga clic en ellas.
El patrón de mosaico usualmente comienza en la base de la hoja y puede ser
irregular y difuso. Los mosaicos producidos por el MDMV-A a menudo se limitan a
las áreas intervenales y por eso forman bandas. El mosaico también puede ser
evidente en las vainas de las hojas y en las hojas de bandera de las mazorcas.
Los síntomas del mosaico pueden estar asociados con la detención del crecimiento
de la planta y un pobre llenado de las mazorcas.
El rango de hospederos del MDMV se limita a la familia de los pastos. De 66
géneros de pastos probados de los EE.UU., 44 contenían una o más especies
susceptibles. Se ha reportado que casi 250 especies de pastos, incluyendo
especies de Cynodon, Paspalum y Pennisetum son hospederas
del MDMV; 243 especies son susceptibles tanto al MDMV-A como al B, 38 pastos son
susceptibles al MDMV-B (64).
2. Propiedades del MDMV:
Las partículas del MDMV son varillas flexibles, típicas del grupo de los
potivirus y miden como 750 nm de longitud y 12-15 nm de diámetro (74). En el
tejido infectado a menudo son evidentes cuerpos de inclusión como punteaduras.
El MDMV-A ataca el sorgo 'Atlas' [Sorghum bicolor (L.) Moench], pero no
infecta al trigo. En contraste, el MDMV-B infecta al maíz, causando lesiones
locales y puede volverse sistémico en 'Atlas' y otros cultivares de sorgo. La
raza B no infecta al pasto Johnson o al trigo pero infecta al pasto San Agustín
[Stenotaphrum secundatum (Walt.) Kuntze] en el sur de la Florida (74) y a
otras especies de Stenotaphrum.
3. Transmisión del MDMV:
La transmisión del MDMV por semilla (hasta 0.5%) resulta en una alta
incidencia de la enfermedad al madurar las plantas (9). El MDMV se transmite
fácilmente por áfidos de una manera no persistente lo cual quiere decir que
tanto la adquisición como la inoculación del virus por los áfidos pueden ocurrir
en unos pocos segundos. Se ha reportado que al menos 25 especies de áfidos son
vectores (42). La eficiencia de la transmisión varía mucho dependiendo de la
especie de áfido, las condiciones del medio ambiente, las razas del virus y las
plantas hospederas. El virus puede sobrevivir en pastos perennes o en la semilla
de pastos anuales o perennes los cuales representan importantes fuentes tanto
del MDMV como de los áfidos que lo transmiten. El movimiento a grandes
distancias por áfidos virulíferos en corrientes de aire de baja altura también
puede ser un factor importante en la dispersión del virus. Las especies de
áfidos conocidas como vectores eficientes del MDMV son: el bicho verde,
Schizaphis graminum (Rondani), el áfido de las raíces del maíz, Aphis
maidiradicis Forbes, el áfido de las judías, A. craccivora Koch, el
áfido del frijol, A. fabae Scopoli, el áfido del melón, A. gossypii
Glover, el áfido de la agalla de bote, Hyalopterus atriplicis (L.), el
áfido de los guisantes, Acyrthosiphon pisum (Harris), el áfido verde del
duraznero, Myzus persicae (Sulzer), el áfido inglés de los granos,
Macrosiphum avenae (F), el áfido del pasto azul Rhopalomyzus poae
(Gillette) y el áfido de la hoja del maíz, Rhopalosiphum padi (L.) (42).
II. Tenuivirus del rayado del maíz transmitido por
el delfácido del maíz (MStV):
La enfermedad del rayado del maíz fue descrita por primera vez en 1936 en
África Oriental por Storey quién reconoció dos tipos de síntomas, uno con bandas
amarillas angostas en las hojas, el otro con bandas anchas (65). Kulkarni (43)
demostró que los dos síntomas del rayado del maíz estaban asociados con dos
patógenos distintos y eran transmitidos de modo persistente por el delfácido del
maíz, Peregrinus maidis (Ashmead). Más tarde Bock et al. (8) probaron que
el rayado de la banda angosta era causado por un rhabdovirus. Hasta la fecha el
rayado del maíz ha sido reportado en Venezuela, Florida, las Filipinas, la isla
Mauricio, Australia, Perú y Taiwan (75).
1. Sintomatología y Rango de Hospederos:
En plantas inoculadas, los síntomas iniciales son finas punteaduras
cloróticas entre las venas, que luego se convierten en bandas cloróticas
continuas de diferentes anchos e intensidades (68)(Fig. 2A), a menudo con una
apariencia de 'emborronado' (40) hacia las puntas de las rayas (Fig. 2B).
Fig. 2. Zea mays infectado con MStV mostrando síntomas tempranos de finas
punteaduras cloróticas (A); y bandas cloróticas continuas con la típica
apariencia de "emborronado" (B).
Plantas jóvenes, en el estado de 4 a 5 hojas, inoculadas con MStV a menudo
exhiben una clorosis completa en la hoja que está emergiendo por el cogollo y la
hoja central usualmente permanece plegada y doblada (68). El rango de hospederos
del MStV incluye Zea spp. y varias especies de Sorghum spp., lo
mismo que Rottboellia exaltata. En condiciones experimentales este virus
puede infectar cebada, centeno, avena, trigo y triticale (17,75).
2. Propiedades de las nucleoproteínas del MStV:
El MStV es miembro del recientemente reconocido grupo de los tenuivirus, el
cual incluye el virus del rayado del arroz (RSV), el virus de la hoja blanca del
arroz (RHBV), el virus del achaparramiento del arroz (RGSV) y el virus del
mosaico europeo estriado del trigo (EWSMV). Este grupo exhibe varias propiedades
únicas diferentes de otros virus de las plantas de ARN caracterizado (31). Estas
partículas infecciosas de nucleoproteínas filamentosas y delgadas, algunas veces
circulares, han sido asociadas con planas infectadas con tenuivirus (15,75). Las
partículas de nucleoproteínas están compuestas de cerca de 35.000 Mr proteínas
de nucleocápsidos y 4-5 especies de ARN (15,25,67). Cuando se las analiza por
electroforesis de gel desnaturalizada, los 5 ARNs tienen pesos moleculares de
0.52, 0.78, 0.81, 1.18 y 3.01 x 106. Las secuencias completas de
nucleótidos de MStV RNA2, RNA3, RNA4 y RNA5
han sido determinadas como de tamaños 3337 nt, 2357 nt, 2227 nt y 1317 nt,
respectivamente (22,25,29,75). La proteína de 16,000 Mr (16K), la cual ha sido
denominada como la NCP se encuentra en abundancia en plantas infectadas con MStV
(28) y se puede hallar fácilmente, mediante microscopía de luz de contraste de
fases, en la savia de plantas infectadas como cristales; y los cristales
reaccionan con antisuero a la NCP del MStV en microscopía inmunofluorescente
(12). La NCP se encuentra como agregados grandes que forman cuerpos de inclusión
filamentosos y opacos a los electrones (4). Estudios recientes demostraron que
inclusiones fibrosas intracelulares se pueden encontrar fácilmente en secciones
paradermales de la vaina de la hoja de maíz infectado por MStV (59). La
secuencia de nucleótidos del gene de NCP del MStV también ha sido determinada.
Antisueros para el cápsido de 32,000 Mr (32 K) y la NCP de 16,500 Mr (16 K)
se han usado para análisis inmunológicos de extractos de plantas de maíz
infectadas con MStV y con P. maidis inoculativo. Se encontró que el
antisuero contra la proteína sin cápsido era muy útil para detectar infecciones
por MStV en las plantas usando una prueba indirecta de ELISA (28,75). Otros
hospederos infectados por MStV tales como centeno (Secale cereale), la
paja brava o caminadora (Rottboellia exaltata) y avena (Avena sativa)
fueron detectados satisfactoriamente mediante una prueba indirecta de ELISA
(23,75).
La proteína de 32 K fue fácilmente detectada en extractos tanto de plantas
infectadas con MStV como de P. maidis inoculativo, mediante la prueba
ELISA y por análisis inmunológico de borrones de transferencia 'Western' (28).
La proteína de 32 K solo se detectó en P. maidis individuales que también
transmitían MStV a las plantas. La proteína de 16 K solo fue detectada en
plantas hospederas infectadas con MStV pero no en extractos de grupos de P.
maidis inoculativos individuales (17,75).
Hay otros virus de las gramíneas portados por saltahojas que están
relacionadas con el MStV. Uno de estos, el virus del rayado del arroz (RSV) de
Taiwan y Japón, fue reportado como compuesto por una nucleoproteína de 9-11 y
3-8 nm, respectivamente (17,67). También, con base en pruebas que usan
antisueros para las proteínas de los cápsidos, se ha demostrado que el RSV está
serológicamente relacionada con el MStV (17); sin embargo, el antisuero de la
proteína sin cápsido del MStV no reaccionó con arroz infectado con RSV (34).
Análisis por ELISA indirecto y mapeo indirecto de péptidos de otros dos virus de
las gramíneas portados por saltahojas: el virus de la hoja blanca del arroz (RHBV)
y el virus de la hoja blanca de Echinochloa (EHBV) en comparación con el
MStV demostró que las proteínas con cápsido y sin cápsido del MStV eran
diferentes de las proteínas correspondientes de RHBV y EHBV (28).
3. Características de la Transmisión del MStV:
El MStV es transmitido por P. maidis de una manera persistente -
propagativa. Las ninfas de P. maidis transmitieron el MStV con una
efectividad casi el doble después de un período de acceso de adquisición (PAA)
de 24, 48, 68, 96, y 192 hr; lo mismo sucedió con los adultos. Los adultos
macrópteros fueron transmisores ligeramente más eficientes que los adultos
braquípteros (Fig. 3).
Fig. 3. Peregrinus maidis; adulto macróptero (derecha) y adulto
braquíptero (izquierda).
El mínimo PAA de MStV por ninfas fue de 4 hr. El mínimo período de incubación
(PI) tanto en ninfas como en adultos fue de 4 a 5 días. El período medio de
retención de MStV por ninfas de los ínstares 2º y 3º fue de 13.7, 13.2, y 15.8
días después de 48, 72, y 98 hr PAA en comparación con 3.7, 5.5, y 6.5 días de
retención por los adultos. El MStV también pudo ser transmitido por inyección de
savia, inyección de hemolinfa y pasajes transovariales (69). La rata del
transmisión transovarial reportada fue tan alta como 33.3% (69) y 59% (32). En
un estudio de transcurso de tiempo, no se detectó proteína de 32 K en P.
maidis hasta 8 días después del comienzo de un PAA de 5 días en plantas
infectadas con MStV. El porcentaje de P. maidis positivos con MStV
aumentó con el tiempo indicando multiplicación del MStV en P. maidis
(28). Estos datos sugieren que el MStV es propagativo en P. maidis.
4. Biología de P. maidis:
P. maidis es una especie pantropical y ha sido registrada para la
mayoría de las regiones tropicales (70). En general, hay 5 estadios en el estado
ninfal. Sin embargo, el número estadios varió según las temperaturas. El tiempo
de desarrollo de las ninfas y la longevidad del adulto también fueron
dependientes de la temperatura. Los tiempos de desarrollo para cada estadio
variaron de 10 a 24.3 días para los estadios uno a cuatro a 10oC, 7.7
a 13.5 días para los estadios uno a cinco a 26.7oC, y 1.9 a 16.8 días
para los estadios uno a cuatro a 32.2oC. Las longevidades tanto del
macho como de la hembra fueron máximas a 15.6oC y mínimas a 10oC.
El número de huevos puestos por hembra por día fue (media + DS) 605 +
2.5, el número de huevos por hembra por vida fue (media + DS) 605 +
190.1. El período de preoviposición fue 3 a 6 días, y el período de oviposición
fue de 11 a 48 días. Las temperaturas óptimas para el desarrollo de P. maidis
son 21.1oC y 26.7oC (70).
Se encontró que hay varias características puntuales tales como el número de
tarsómeros en los metatarsos, el número de hendiduras a cada lado del pronoto,
el número de dientes en el segundo tarsómero y las espinas metatibiales, que se
pueden usar para identificar los ínstares de P. maidis (70). Se reportó
que P. maidis utiliza plantas hospederas tales como Sorghum bicolor
(L.), Pennisetum typhoides (Burm.) Stapf y Hubb, Echinochloa colonum
(L.) Link, y Paspalum scrobiculatum L. (56). Hemos encontrado que este
insecto se reproduce en S. bicolor, Rottboellia exaltata y Tripsacum
dactyloides (73).
III. Nucleorhabdovirus del mosaico del maíz (MMV)
transmitido por el delfácido del maíz:
El virus del mosaico del maíz fue reportado por primera vez en 1914 en Hawaii
(44). Se lo considera una grave enfermedad en los trópicos y subtrópicos y se ha
especulado que fue una posible causa del colapso de la civilización Maya (14).
La morfología del rhabdovirus del mosaico del maíz (MMV) no se conoció durante
casi 40 años (41). El MMV también es transmitido por P. maidis de una
manera persistente. En la literatura el mosaico del maíz a menudo se ha
confundido con el rayado del maíz debido a su similitud. El MMV ha sido
reportado en América Central y del Sur, México, India, la islas Mauricio y
Reunión, Madagascar y Tanzania (41,75). Aunque infecciones del rhabdovirus del
maíz en los EEUU fueron encontradas en Texas, Alabama, Louisiana, y Mississippi,
identificación positiva del vector y su relación serológica con el MMV solo fue
hecha con un aislamiento del MMV de Florida (75).
1. Sintomatología y Rango de Hospederos:
Los síntomas iniciales del mosaico del maíz son unas rayas largas de color
verde claro a amarillo a los lados de la vena media, estas rayas se alargan
hacia la punta de la hoja desde las rayas cloróticas, claras y uniformes que
hay, a partir de la base, entre y a lo largo de las venas (Fig. 4).
Fig. 4. Zea mays infectado con MMV mostrando las rayas cloróticas
alargadas entre las venas. Note que estas rayas no se fusionan.
Todos los híbridos comerciales de maíz probados en Venezuela fueron
susceptibles al MMV (46), y todos los maíces dulces autofecundados, híbridos y
cultivares de los EEUU continentales que fueron probados en Hawaii fueron
susceptibles al MMV (75). Otras plantas tales como R. exaltata, Septaria
vulpiseta Roem. E. Schult, S. verticilliflorum Z. mays mexicana Iltis
y Sorghum sp. Axonopus compressus Beauv. son susceptibles al MMV
(6,46,75). En condiciones de campo e invernadero se registraron pérdidas en
rendimiento de más de 50% (6).
2. Propiedades del MMV:
Se han reportado viriones del MMV de varios tamaños. Del aislamiento de
Venezuela se han reportado dimensiones de 255 X 90 nm para preparaciones
parcialmente purificadas y con tinciones negativas, y 242 X 48 nm para
partículas en secciones finas de tejidos infectados con MMV (46); para el
aislamiento de Florida se han reportado 224 X 68 nm y 234-325 X 63 nm para
viriones purificados y los obtenidos de células infectadas por MMV,
respectivamente (10,24); y para el aislamiento hawaiano del MMV se han reportado
dimensiones de 204 X 67 nm para partículas con forma de balas, y 245 X 80 nm
para partículas baciliformes (53).
En las células infectadas han sido reportadas tanto la acumulación de
partículas virosas perinucleares como (10) la presencia de partículas en el
citoplasma de las células de los elementos epidermales, del mesófilo, y de las
células del parénquima vascular, el floema y el xilema. Usando microscopía de
luz se encontró que las masas granulares rodean los núcleos de las bandas
peridermales de las raíces y las hojas infectadas del MMV (59).
Los viriones del MMV han sido purificados. Los viriones del MMV contenían un
ARN de una sola banda de 4.2 X 106 Mr (24). Los viriones del MMV
contienen tres proteínas estructurales principales de 75,000, 54,000, y 30,000
Mr según el análisis de SDS-PAGE. El aislamiento del MMV de Florida está
emparentado serológicamente con el MMV de Venezuela (24), y los tres
aislamientos de MMV de la isla Mauricio también estaban relacionado con el MMV
de Venezuela (6).
3. Características de la Transmisión del MMV por
P. maidis:
El MMV solo es transmitido por P. maidis de una manera persistente y
propagativa. La rata de transmisión del MMV por P. maidis por medio de la
adquisición de la planta varió desde 5 a 42% (26,46). P. maidis pudo
adquirir el MMV en menos de 15 min. El virus persistió en P. maidis y los
patrones de transmisión a menudo fueron erráticos (26,75). El período promedio
de incubación (PI50) fue de 13.5 y 14.8 días para el aislamiento del
MMV de Florida (26). La eficiencia de transmisión del MMV por P. maidis
podría ser aumentada en 20-43% bien sea por inyección de MMV purificado o con
savia de plantas de maíz infectadas con MMV (26,46).
La detección de MMV en individuos de P. maidis dependió de las
concentraciones de inóculo (26). El número total de P. maidis MMV
positivos se redujo con la reducción de las concentraciones de las inyecciones
de inóculo (25, 2.5 y 0.25 ug/ml). En las tres concentraciones, el valor
promedio de la absorbencia para P. maidis MMV positivos aumentó con el
tiempo, indicando multiplicación del MMV en P. maidis.
IV. Marafivirus del rayado fino del maíz (MRFV)
transmitido por el saltahojas del maíz:
El rayado fino del maíz fue reportado por primera vez en El Salvador en los
años 1960s (5). Después Gámez (30) demostró la transmisión de un aislamiento del
virus del rayado fino del maíz (MRFV) de Costa Rica por el saltahojas del maíz,
Dalbulus maidis (DeLong y Wolcott). Esta enfermedad, encontrada en
Uruguay, Brasil, Colombia, Panamá, Guatemala, Honduras, Nicaragua, México, Perú,
Venezuela, Ecuador y los EEUU (66,75), en América Central puede causar pérdidas
de rendimiento hasta de 40-50% de las plantas infectadas temprano. Las pérdidas
e incidencias también pueden llegar a 100% en cultivares recién introducidos
(30, 57). Todos los cultivares de maíz probados fueron susceptibles al MRFV en
América Central, del Sur y del Norte (30,66).
1. Sintomatología y Rango de Hospederos:
En maíz inoculado los síntomas primero aparecen de 7-14 días después de la
inoculación, en la porción basal de las hojas jóvenes, como unas pocas hileras
de puntos cloróticos o rayas cortas cloróticas, finas y disparejas a lo largo de
las venas secundarias y terciarias (Fig. 5).
Fig. 5. Zea mays infectado con MRFV mostrando los puntos o rayas
desuniformemente espaciados en la porción basal de hojas jóvenes.
La decoloración va desde clorosis hasta un blanqueado completo. Los puntos se
hacen más numerosos y se fusionan longitudinalmente en hojas sucesivas como
líneas cloróticas discontinuas. En plantas jóvenes los síntomas siempre son más
pronunciados que en las plantas viejas. Sin embargo, en la mayoría de las
plantas inoculadas los síntomas tienden a perder definición gradualmente. Solo
Zea mays y sus subespecies de teosinte, Z. luxurians, Z. diploperennis,
Tripsacum australe, Rottboellia exaltata, y varios híbridos de Z. mays
X T. dactyloides fueron susceptibles al MRFV (57).
2. Propiedades del MRFV:
El MRFV se puede extraer fácilmente de tejido infectado mediante
procedimientos simples (30). Los aislamientos del MRFV de Texas y Florida han
sido purificados por medio de aclaramiento con cloroformo, centrifugación de
rata-zonal, y bandeado isopincnico en CsCl (27,33). Las partículas del MRFV son
isométricas, de 22-33 nm de diámetro y contienen una sola hilera del genoma de
ARN (2.4 X 106 dáltones) (33). Las inclusiones irregulares y las
inclusiones granulares en el parénquima y en las células del floema de las
vainas de las hojas, venas de las hojas y raíces fueron usadas para diagnóstico
de infección por MRFV (59).
3. Características de la transmisión del MRFV por
D. maidis:
El MRFV es transmitido por D. maidis de una manera persistente. Se
requiere un período de incubación bastante largo dentro del vector. La rata de
transmisión del MRFV por D. maidis usualmente fue baja, variando de
10-34% (30,57). Las ninfas fueron transmisores más eficientes que los adultos
(57). El PI promedio en D. maidis varió de 12.5 a 16 días. El período
promedio de retención en D. maidis varió de 16.5-20.2. La infectividad de
MRFV parcialmente purificado se demostró mediante inyección al vector y
alimentándolo a través de membranas (30). González y Gámez (35) fueron los
primeros en sugerir que el MRFV se multiplica en D. maidis. Más tarde
Nault et al. (57) demostraron que la rata de transmisión para D. maidis
inyectados con MRFV parcialmente purificado dependía de la dosis. Usando pruebas
ELISA, mediante un estudio de transcurso de tiempo, se demostró que el MRFV se
multiplica en D. maidis (33,63). El aislamiento de MRFV de Texas también
ha sido trasmitido experimentalmente por D. elimatus, Stirellus bicolor,
y Graminella nigrifrons (57). Se ha reportado que el MRFV es patogénico
para D. maidis y D. elimatus (7).
V. Spiroplasma de la reducción del crecimiento del
maíz (CSS) transmitido por saltahojas:
La reducción del crecimiento del maíz es una de las enfermedades
económicamente más importantes del maíz en los EEUU, México, y América Central y
del Sur (55). Con base en la sintomatología y en la transmisión por el vector,
durante muchos años se pensó que la reducción del crecimiento del maíz era
causada por varias razas de un virus (37,55). La morfología helicoidal del
agente causal de la reducción del crecimiento Río Grande del maíz (51) se
estableció posteriormente (16,19,77) y fue llamado spiroplasma de la reducción
del crecimiento del maíz (CSS) (Spiroplasma kunkelii), CSS es transmitido
de modo natural por D. maidis (DeLong y Wolcott) y D. elimatus
(Ball), y experimentalmente por Graminella nigrifrons (Forbes), G.
sonora (Ball), Stirellus bicolor (Van Duzee), Exitianus exitiosus
(Uhler) y Euscelidius variegatus (Kirsch.) (37,55,56).
Durante 1978-1980, el CSS jugó un papel dominante en la epidemia del sur de
Florida como parte del complejo de enfermedades (11,72); la infección del CSS en
muestras de campos con enfermedad en 1979 y 1980 alcanzó 68.4 y 98.5%,
respectivamente (11).
1. Sintomatología y Rango de Hospederos:
Los síntomas iniciales de la detención de crecimiento Río Grande del maíz
mostraron bandas cloróticas pequeñas características que se desarrollan en las
bases de hojas nuevas después de unos 25-30 días. Las bandas cloróticas se
fusionan y extienden más hacia las puntas de las hojas más viejas con manchas
verdes y rayas sobre un fondo clorótico (Fig. 6). Las plantas infectadas tenían
los entrenudos mucho más cortos y una proliferación de macollas secundarias en
las axilas de las hojas.
Fig. 6. Zea mays infectado con CSS mostrando bandas cloróticas fusionadas
y entrenudos cortos.
El enrojecimiento de las hojas depende del genotipo del maíz y de las
condiciones ambientales. Las plantas hospederas del CSS son Z. mays, Z. mays
mexicana (Schrad.) Iltis, Z. diploperenis Iltis, Doebley y Guzmán,
Z. perennis (Hitchc.) Reeves y Mangelsd, Z. mays X Tripsacum
floridanum Porter ex Vasey L., y Z. luxurians (Durieu y Ascherson)
Bird (54,55). Además, Vicia faba L., Catheranthus roseus (L.) G.
Don, y Lolium perenne L. fueron reportadas como susceptibles al CSS.
Rábano (Raphanus sativus), mostaza (Sinapis alba) y espinaca (Spinacia
oleracea) también fueron reportadas como hospederos experimentales del CSS
(52).
2. Propiedades del CSS:
El CSS obtenido de jugo de las plantas o de hemolinfa y untaduras de los
saltahojas vectores, visto por microscopio de contraste de fases o de campo
oscuro es un procariote sin pared celular, móvil y helicoidal (19). Es un
organismo limitado al floema (Fig. 7).
Fig. 7. Spiroplasma kunkelii mostrando su morfología helicoidal y
morfología ligada por una membrana en una célula de floema infectado de Z. mays.
El CSS es altamente resistente a la penicilina, pero es sensible a pruebas de
anticuerpos in vitro, y el tratamiento de plantas inoculadas con el
antibiótico tetraciclina causó remisión de los síntomas e interfirió con la
transmisión por el saltahojas (37). El CSS fue aislado primero en un medio
artificial y después fue cultivado y sub cultivado (16,20). Los cultivos y sub
cultivos dependieron del método de aislamiento, temperatura de incubación,
condiciones atmosféricas, pH, presión osmótica del medio de cultivo y
composición del medio (75).
Se reportó que el CSS es patógeno de D. elimatus y D. maidis
(39). La patogenicidad del CSS para D. maidis, D. elimatus, D. gelbus, D.
guevarai, D. quinquenotatus, D. tripsacoides y Baldulus tripsaci ha
sido demostrada por el acortamiento de la longevidad de los saltahojas
(48,49,58). También han sido estudiados otros efectos del CSS sobre la
supervivencia y fecundidad del saltahojas (48,49,58), y las ratas de desarrollo
(48).
El CSS no solo está relacionado con el Spiroplasma citri el cual es el
agente causal de la enfermedad stubborn de los cítricos, sino también de los
espiroplasmas de abejas melíferas, néctar de las flores, y garrapatas. Como
otros espiroplasmas, puede ser infectado por el virus de los espiroplasmas (20).
3. Características de la transmisión por el
saltahojas:
CSS es transmitido por D. maidis de una manera persistente y
propagativa (1,56,72). Otros vectores incluyen D. elimatus D. grievarai (DeLong),
G. nigrifrons, G. sonora, S. bicolor, E. exitosus, Cicadulina mbila
(Naude), Macrosteles sexnotatus (Fallen) y E. variegatus
(52,54,56). D. maidis es el vector más eficiente de CSS (2,52) con un PAA
de 15 min. y 7 días, de los insectos probados, 15 y 100% respectivamente,
transmitieron el CSS, (52). La transmisión de CSS también se pudo lograr
mediante inyección del vector bien fuera con savia extraída de una planta
infectada o de CSS cultivado y suministrado a través de una membrana de
alimentación (16,20,52). Se ha reporta do 100% de eficiencia en la transmisión
de D. maidis después de la inyección o del suministro como alimento a
través de una membrana de alimentación (1,2). El PI50 en D. maidis
fue de 19 y 21.2 días (54,55) 17.5 a 21.2 días (72), y 14.3 días (1,2). La
duración del PI estuvo correlacionada negativamente con la duración del PAA
(1,2). Los períodos de retención de CSS por D. maidis fueron variables
yendo de 42 días (1,2), a 45 días (72).
Se reportó que D. guevarai era un vector más eficiente que D.
maidis para el aislamiento mexicano de CSS (62). Las ratas de transmisión de
CSS por D. elimantus, E. exitiosus, G. nigrifrons, y S. bicolor
después de un PAA de 4 días fueron 80, 84, 20, y 61%, respectivamente (54). La
rata de transmisión de un aislamiento de Jamaica de CSS por C. mbila, E.
variegatus y M. sexnotatus fueron 60, 3.8 y 2%, respectivamente (52).
4. Biología de D. maidis:
Davis (33) llevó a cabo un estudio de la biología de D. maidis a seis
temperaturas y encontró que la longevidad de los adultos de D. maidis a
21oC era 26-51 días y el número promedio de huevos producidos por
hembra por vida fue 151, y las hembras no pusieron huevos a 13o y 18oC.
Tsai (71) estudió la historia de vida de D. maidis a 10, 15.6, 26.7, y
32.2oC. El tiempo promedio de desarrollo para los ínstares I-V varió
de 11.6 a 33.6 días a 10oC, 6.3 a 13.3 días a 15.6oC, 2.5
a 3.8 días a 26.7oC, y 2.4 a 4.4 días a 32.2oC. Las
longevidades tanto del macho como de la hembra (Fig. 8) fueron mayores a 15.6oC
y más bajas a 32.2oC.
Fig. 8. Adulto de Dalbulus maidis; hembra (izquierda) y macho (derecha).
Los datos de oviposición obtenidos a 15.6 y 26.7oC,
respectivamente, mostraron que el número (x + DS) de huevos por hembra
por día fue 3.62 + 1.09 a 15.6oC y 14.18 + 3.55 a 26.7oC,
el número (x + DS) de huevos por hembra por vida fue 402.33 +
140.03 a 15.6oC y 611.08 + 164.96 a 26.7oC. Los
huevos rara vez fueron puestos antes de 24 horas después de la emergencia del
adulto. Las longevidades adultas (x + DS) en hembras apareadas y no
apareadas a 15.6 y 26.7oC fueron 111.00 + 14.54 días para
apareadas, y 180.00 + 26.09 días para no apareadas a 15.6oC, y
45.15 + 15.81 días para apareadas y 112.00 + 16.52 días para no
apareadas a 26.7oC. Pitre (60) reportó que el tiempo de desarrollo
ninfal en maíz varió de 11 a 16 días y la longevidad adulta promedio fue de 12.2
y 12.1 días para hembras y machos, respectivamente. Además de maíz, teosinte,
Euchlaena mexicana y pasto gamma, Tripsacum dactyloides también
fueron reportados como hospederos alternos de D. maidis (61). El tiempo
promedio de desarrollo ninfal en T. dactyloides fue 15.4 y 15.3 días y la
longevidad adulta promedio fue 33 y 11.6 días para hembras y machos,
respectivamente (60). Tsai (71) también probó T. dactyloides, T.
dactyloides var. meridonale, T. floridanum, Rottboellia exaltata,
Secale cereale, y Avena sativa como hospederos alternos para D.
maidis y encontró que solo T. dactyloides var. meridonale era
apropiado para criar D. maidis.
VI. Fitoplasma del achaparramiento del maíz (MBSM)
transmitido por saltahojas:
En 1955, Maramorosch describió dos tipos de achaparramiento de México. El
primer tipo, de Texas y originalmente descrito por Kunkel (45) fue designado
como detención del crecimiento Río Grande. El segundo tipo fue designado como
achaparramiento del maíz Mesa Central y ahora se cree que es un micoplasma no
helicoidal: el micoplasma del achaparramiento arbustivo del maíz (MBSM) (54).
Maramorosch (51) luego demostró la diferencia de estos dos agentes por medio de
una protección cruzada entre el micoplasma del achaparramiento arbustivo del
maíz y el CSS. Con base en la sintomatología, los agentes de reducción del
crecimiento del maíz de Louisiana y Mississippi también podrían ser MBSM
(36,38,75). Sin embargo la prueba de su identidad y su relación esperan por el
cultivo del MBSM y el estudio serológico.
1. Sintomatología y Rango de hospederos:
Las plantas inoculadas inicialmente desarrollan un color amarillo o naranja
en los márgenes de las hojas más viejas. Los síntomas en las hojas que se
desarrollan después se caracterizan por clorosis marginal, rasgaduras,
acortamiento y enroscamiento de las puntas de las hojas jóvenes. En la base de
la planta y en las axilas de las hojas se desarrollan numerosas macollas.
Cultivares híbridos de maíz dulce tales como "Aristogold" y "Aristogold Bantam
Evergreen" desarrollan un extenso enrojecimiento de la hoja y más macollas
basales y axilares en comparación con el maíz dulce "Guardian" (Fig. 9).
Fig. 9. Zea mays infectado con MBSM mostrando extenso enrojecimiento de la
hoja (izquierda), reducción del crecimiento y macollas axilares (derecha).
Se sabe que sólo el maíz y tres razas de Z. mays X L. mexicana (Schrod.)
son susceptibles al MBSM (54).
2. Biología del MBSM:
El MBSM es un fitoplasma limitado al floema y es similar en morfología y
ultraestructura al de las enfermedades de amarillamiento [yellows] de las
plantas (Fig. 10).
Fig. 10. Fitoplasma del achaparramiento del maíz en una célula del floema
de Z. mays infectado, mostrando morfología ligada por la membrana y pleomórfica.
Granados (36) demostró la ocurrencia del achaparramiento del maíz de
Louisiana tanto en los vectores como en las plantas. El MBSM no ha sido
cultivado in vitro. Recientemente, se desarrollaron pruebas de ADN clonado para
detectar el MBSM del maíz inoculado experimentalmente y D. maidis
infeccioso (22).
3. Características de Transmisión del MBSM por los
Saltahojas Vectores:
El MBSM es transmitido por D. maidis de una manera persistente y
propagativa. También es transmitido por D. elimatus, Baldulus tripsaci,
G. nigrifrons y G. sonorus (36,38,54,55). La rata de
transmisión de MBSM por D. maidis varió de 43.9 a 88.9% (54,72) mientras
que fue transmitido por D. elimatus y G. nigrifrons a 58.8 y 8.2%,
respectivamente (54). El PI medio para el aislamiento de Texas de MBSM en D.
maidis fue 24.2 y 25.5 días (54,72) mientras que el PI50 para el
aislamiento de Florida de MBSM en D. maidis fue de 28 días (72). El PI
mínimo para el aislamiento de Louisiana del enanismo del maíz fue 17 a 22 días
para D. maidis, 14 a 15 días para D. elimatus y 22 a 26 días para
G. nigrifrons (38). El PI mínimo para el aislamiento de Mississippi fue
de 12 días para D. maidis y 15 a 18 días para G. nigrifrons. El
tiempo promedio de retención del MBSM para los aislamientos de Texas y Florida
fue de 32.6 y 34.5 días, respectivamente (72). En condiciones de campo, con
frecuencia se encontró que las plantas tenían una doble infección con CSS y MBSM
(55,75). Sin embargo, los síntomas de MBSM en las plantas con infección doble
siempre se desarrollaron más temprano que los de CSS ya que el período de
incubación del MBSM en maíz fue de 18.9 días comparado con 43.3 días para CSS
(55).
Las perspectivas de control:
El control de enfermedades o plagas es el objetivo fundamental de cada
investigador. La complejidad de los patógenos transmitidos por insectos en el
maíz los hace más difíciles de controlar. La práctica más ampliamente usada en
este momento es el manejo integrado de plagas (3). Sin embargo, la medida de
control más prometedora es el uso de variedades resistentes o tolerantes. Hasta
la fecha el único ejemplo exitoso del desarrollo de un programa importante de
resistencia en maíz tanto duro como dulce resistente a MMV es el hecho por
Brewbaker (13). No hay disponibles líneas de maíz inmunes a MStV, MRFV, CSS,
MBSM. Esto representa un tremendo reto para que los genetistas y mejoradores de
maíz identifiquen el o los gene(s) responsables de la resistencia en germoplasma
de maíz. Cualesquiera resultados exitosos probablemente tendrán que venir de los
esfuerzos concertados de biólogos moleculares, fitomejoradores, fitopatólogos y
entomólogos de vectores.
Todos estamos conscientes de los recientes avances en biotecnología. Lo que
promete es tan potente que entra en todas las disciplinas de las ciencias
biológicas y nos ofrece una prometedora herramienta para enfrentar los complejos
problemas del maíz. Usando las técnicas de fusión de protoplastos, cultivos de
plantas in vitro y tecnología de ADN recombinante, deberíamos ser capaces
de producir híbridos de maíz con los parientes perennes del maíz entre Zea
y Tripsacum spp. que son tolerantes o inmunes a CSS y MBSM, o tal vez
también con otras especies de monocotiledóneas sexualmente compatibles de modo
que podamos desarrollar un mejor control de las plagas. Potencialmente, la
biotecnología reduce el tiempo requerido para la producción y propagación de
variedades mejoradas de maíz y le da a los investigadores del maíz un buen
método de proteger e intercambiar el germoplasma.
Referencias
Citadas
1. Alivizatos, A. S., y Markham, P. G. 1986. Multiplication of corn stunt
spiroplasma in Dalbulus maidis and transmission in vitro,
following injection. Ann. Appl. Biol. 108:545-554.
2. Alivizatos, A. S., y Markham, P. G. 1986. Acquisition and transmission of
corn stunt spiroplasma by its leafhopper vector Dalbulus maidis. Ann.
Appl. Biol. 108:535-544.
3. All, J. N. 1983. Integrating techniques of vector and weed-host
suppression into control programs for maize virus diseases. pp. 243-247 En:
Proc. Int'l. Maize Virus Dis. Colloq. and Workshop, 2-6 Agosto de 1982. D.T.
Gordon, J. K. Knoke, L. R. Nault, y R. M. Ritter, (eds.). The Ohio State Univ.,
Ohio Research and Development Center, Wooster. 266 pp.
4. Ammar, E. D., Gingery, R. E., y Nault, L. R. 1985. Two types of inclusions
in maize infected with maize stripe virus. Phytopathology 75:84-89.
5. Ancalmo, O., y Davis, W. C. 1961. Achaparramiento (corn stunt). Plant Dis.
Rep. 45:281.
6. Autrey, L. J. C. 1983. Maize mosaic virus and other maize virus diseases in
the islands of the Western Indian Ocean. pp. 167-181 En: Proc. Int'l.
Maize Virus Dis. Colloq. and Workshop. 2-6 Agosto de 1982. D. T. Gordon, J. K.
Knoke, L. R. Nault, y R. M. Ritter (eds.). The Ohio State University, Ohio
Agricultural Research and Development Center, Wooster. 266 pp.
7. Bacardo, L. E., Graziano, J. V., Montessaro, R. R., y Majica, H. B. 1984.
Tablas de vida y fertilidad de poblaciones de Dalbulus maidis DeLong &
Wolcott y Dalbulus elimatus Ball (Homoptera: Cicadellidae) transmisoras y
no transmisoras del virus del rayado fino del maíz. Agrociencia 57: 195-205.
8. Bock, K. R., Guthrie, E. J., y Woods, R. D. 1974. Purification of maize
streak virus and its relationship to viruses associated with streak diseases of
sugarcane and Panicum maximum. Ann. Appl. Biol. 77:289-296.
9. Boothroyd, C. W. 1977. Seed transmission of maize dwarf mosaic virus in
sweet corn and yield reduction in plants from an infected seed lot (Resumen)
Proc. Am. Phytopathol. Soc. 4:184.
10. Bradfute, O. E., y Tsai, J. H. 1983. Identification of maize mosaic virus
in Florida. Plant Dis. 67:1339-1342.
11. Bradfute, O. E., Tsai, J. H., y Gordon, D. T. 1981. Corn stunt
spiroplasma and viruses associated with a maize disease epidemic in southern
Florida. Plant Dis. 65:837-841.
12. Bradfute, O. E., y Tsai, J. H. 1990. Rapid identification of maize stripe
virus. Phytopathology 80:715-719.
13. Brewbaker, J. L. 1975. Resistance to maize mosaic virus I in Hawaii. pp.
4-5 En: Corn and Sorghum Diseases and Insect Pests in Hawaii. Hawaii
Agric. Exp. Stn. Misc. Publ. 122, Univ. Hawaii. 22 pp.
14. Brewbaker, J. L. 1980. Diseases of maize in the wet lowland tropics and
the collapse of the Maya civilization. Econ. Bot. 33:101-118.
15. Chen, C. C., Tsai, J. H., Chiu, R. J., y Chen, M. J. 1993. Purification,
characterization, and serological analysis of maize stripe virus in Taiwan.
Plant Dis. 77:367-372.
16. Chen, T. A., y Liao, C. H. 1975. Corn stunt spiroplasma: isolation,
cultivation, and proof of pathogenicity. Science 188:1015-1017.
17. Chen, C. C., Chao, C. H. Chen, Y. K. y Tsai, J. H. 1996. Comparative
studies on the partial properties of three tenuiviruses occurring in Taiwan.
Taichung District Agric. Improv. Sta. Research Bull. 50:29-43.
18. Davis, R. 1966. Biology of the leafhopper Dalbulus maidis at
selected temperatures. J. Econ. Entomol. 59:766.
19. Davis, R. E., y Worley, J. F. 1973. Spiroplasma: Motile, helical
microorganism associated with corn stunt disease. Phytopathology 63:403-408.
20. Davis, R. E., Chen, T. A., y Worley, J. F. 1981. Corn stunt spiroplasma.
pp. 40-50 En: Virus and Viruslike Diseases of Maize in the United States.
D. T. Gordon, J. K. Knoke, y G. E. Scott (eds.). South. Coop. Ser. Bull. 247.
218 pp.
21. Davis, M. J., Tsai, J. H., Cox, R. L., McDaniel, L. L., y Harrison, N.A.
1988. Cloning of chromosomal and extrachromosomal DNA of the mycoplasmalike
organism that causes maize bushy stunt disease. Molecular Plant-Microbe
Interactions. 1:295-302.
22. Estabrook, E. M., Suyenaga, K., Tsai, J. H. y Falk, B. W. 1996. Maize
stripe tenuivirus RNA2 is ambisense and encodes a protein similar to
the Phlebovirus virion membrane glycoproteins. Virus Gene (En imprenta).
23. Falk, B. W., y Tsai, J. H. 1983. Assay for maize stripe virus-infected
plants by antiserum produced to a purified noncapsid protein. Phytopathology
73:1259-1262.
24. Falk, B. W., y Tsai, J. H. 1983. Physicochemical characterization of
maize mosaic virus. Phytopathology 73:1536-1539.
25. Falk, B. W., y Tsai, J. H. 1984. Identification of single- and
double-stranded RNAs associated with maize stripe virus. Phytopathology
74:909-915.
26. Falk, B. W., y Tsai, J. H. 1985. Serological detection and evidence for
multiplication of maize mosaic virus in the planthopper, Peregrinus maidis.
Phytopathology 75:852-855.
27. Falk, B. W., y Tsai, J. H. 1986. The two capsid proteins of maize rayado
fino virus contain common peptide sequences. Intervirology 25:111-116.
28. Falk, B. W., Tsai, J. H., y Lommell, S. A. 1987. Differences in levels of
detection for maize stripe virus capsid and major noncapsid proteins in plant
and insect hosts. J. Gen. Virol. 68:1801-1811.
29. Huiet, L., Tsai, J. H. y Falk, B. W. 1993. Maize stripe virus RNA5
is of negative polarity and encodes a highly basic protein. J. Gen. Virol.
74:549-554.
30. Gámez, R. 1983. Maize rayado fino disease: The virus-host-vector
interaction in neotropical environments. pp. 62-68. En: Proc. Int'l.
Maize Virus Dis. Colloq. and Workshop, 2-6 Agosto de 1982. D. T. Gordon, J. K.
Knoke, L. R. Nault, y R. M. Ritter (eds.). The Ohio State University, Ohio
Agricultural Research and Development Center, Wooster. 266 pp.
31. Gingery, R. 1988. The rice stripe virus group. pp. 297-329. En:
The Plant Viruses 4: The Filamentous Plant Viruses. R. G. Milne (ed.). Plenum,
Nueva York.
32. Gingery, R. E., Nault, L. R., y Bradfute, O. E. 1981. Maize stripe virus:
Characteristics of a member of a new virus class. Virology 112:99-108.
33. Gingery, R. E., Gordon, D. T., y Nault, L. R. 1982. Purification and
properties of an isolate of maize rayado fino virus from the United States.
Phytopathology 72:1313-1318.
34. Gingery, R. E., Nault, L. R., y Yamashita, S. 1983. Relationship between
maize stripe virus and rice stripe virus. J. Gen. Virol. 64:1765-1770.
35. González, V., y Gámez, R. 1974. Algunos factores que afectan la
transmision del virus del rayado fino del maíz por Dalbulus maidis (DeLong
and Wolcott). Turrialba 24:51-57.
36. Granados, R. R. 1969. Maize viruses and vectors. pp. 327-359 En:
Viruses, Vectors, and Vegetation. K. Maramorosch, (ed.). Interscience
Publishers, Nueva York, NY. 666 pp.
37. Granados, R. R. 1969. Chemotherapy of the corn stunt disease (Resumen.)
Phytopathology 59:1556.
38. Granados, R. R., Granados, J. S., Maramorosch, K., y Reinitz, J. 1968.
Corn stunt virus: Transmission by three cicadellid vectors. J. Econ. Entomol.
61:1282-1287.
39. Granados, R. R., y Meehan, D. J. 1975. Pathogenicity of the corn stunt
agent to an insect vector, Dalbulus maidis. J. Invetebr. Pathol.
26:313-320.
40. Greber, R. S. 1983. Characteristics of viruses affecting maize in
Australia. pp. 206-218. En: Proc. Int'l. Maize Virus Dis. Colloq. and
Workshop. 2-6 Agosto de 1982. D. T. Gordon, J. K. Knoke, L. R. Nault, y R. M.
Ritter (eds.). The Ohio State University, Ohio Agricultural Research and
Development Center, Wooster. 266 pp.
41. Herold, F. 1972. Maize mosaic virus. No. 94. En: Descriptions of
Plant Viruses. Commonw. Mycol. Inst., Assoc. Appl. Biologists, Kew, Surrey,
Inglaterra. 4 pp.
42. Knoke, J. K., Anderson, R. J., Louie, R., Modelen, L. V., y Findley, W.
R. 1983. Insect vectors of maize dwarf mosaic virus and maize chlorotic dwarf
virus. pp. 130-138. En: Gordon, D. T., Knoke, J. K., Nault, L. R., y
Ritter, R. M. eds. Proc. Int'l. Maize Virus Disease Calloq. and Workshop. 1982.
Ohio Agric. Res. and Dev. Center, Wooster.
43. Kulkarni, H. Y. 1973. Comparison and characterization of maize stripe and
maize line viruses. Ann. Appl. Biol. 75:205-216.
44. Kunkel, L. O. 1921. A possible causative agent for the mosaic disease of
corn. Hawaii. Sugar Plant. Assoc. Exp. Stn. Bull. Bot. Ser. 3:44-58.
45. Kunkel, L. O. 1948. Studies on a new corn virus disease. Arch. Gesamte
Virusforsch. 4:24-46.
46. Lastra, R. J. 1977. Maize mosaic and other maize virus and virus-like
diseases in Venezuela. pp. 30-39. En: Proc. Int'l. Maize Virus Dis.
Colloq. and Workshop, 16-19 Ago., 1976. L. E. Williams, D. T. Gordon, y L. R.
Nault, (eds.). Ohio Agric. Res. Dev. Cent., Wooster. 145 pp.
47. MacKenzie, D. R. Wernham, C. C. y Ford, R. E. 1966. Differences in maize
dwarf mosaic virus isolates of the northeatern United States. Plant Dis. Rep.
50:814-818.
48. Madden, L. V., y Nault, L. R. 1983. Differential pathogenicity of corn
stunting mollicutes to leafhopper vectors in Dalbulus and Baldulus
species. Phytopathology 73:1608-1614.
49. Madden, L. V., Nault, L. R., Heady, S. E., y Styer, W. E. 1985. Effect of
maize stunting mollicutes on survival and fecundity of Dalbulus
leafhopper vectors. Ann. Appl. Biol. 105:431-441.
50. Maramorosch, K. 1955. The occurrence of two distinct types of corn stunt
in Mexico. Plant Dis. Rep. 39:896-898.
51. Maramorosch, K. 1958. Cross protection between two strains of corn stunt
virus in an insect vector. Virology 6:448-459.
52. Markham, P. G., y Alivizatos, A. S. 1983. The transmission of corn stunt
spiroplasma by natural and experimental vectors. pp. 56-61. En: Proc.
Int'l. Maize Virus Dis. Colloq. and Workshop. 2-6 Agosto de 1982. D. T. Gordon,
J. K. Knoke, L. R. Nault, y R. M. Ritter (eds.). The Ohio State University, Ohio
Agricultural Res. and Dev. Cent., Wooster. 266 pp.
53. McDaniel, L. L., Ammar, E.-D., y Gordon, D. T. 1985. Assembly,
morphology, and accumulation of a Hawaiian isolate of maize mosaic virus in
maize. Phytopathology 75:1167-1172.
54. Nault, L. R. 1980. Maize bushy stunt and corn stunt: A comparison of
disease symptoms, pathogen host ranges, and vectors. Phytopathology 70:659-662.
55. Nault, L. R., y Bradfute, O. E. 1979. Corn stunt: Involvement of a
complex of leafhopper-borne pathogens. pp. 561-586 En: Leafhopper Vectors
and Plant Disease Agents. K. Maramorosch and K. F. Harris (eds.). Academic
Press, Nueva York, NY. 654 pp.
56. Nault, L. R., y Knoke, J. K. 1981. Maize vectors. pp. 77-84 En:
Virus and Viruslike Diseases of Maize in the United States. D. T. Gordon, J. K.
Knoke, y G. E. Scott, (eds.). Southern Cooperative Series Bull. 247. June 1981.
218 pp.
57. Nault, L. R., Gingery, R. E., y Gordon, D. T. 1980. Leafhopper
transmission and host range of maize rayado fino virus. Phytopathology
70:709-712.
58. Nault,, L. R., Madden, L. V., Styer, W. E., Triplehorn, B. W., Shambaugh,
G. F., y Heady, S. E. 1984. Pathogenicity of corn stunt spiroplasma and maize
bushy stunt mycoplasma to its vector Dalbulus longulus. Phytopathology
74:977-979.
59. Overman, M. A., Ko, N. J., y Tsai, J. H. 1992. Identification of viruses
and mycoplasmas in maize by light microscopy. Plant Dis. 76:318-322.
60. Pitre, H. N. 1970. Observations on the life cycle of Dalbulus maidis
on three plant species. Fla. Entomol. 53:33-37.
61. Pitre, H. N., Combs, R. L., y Douglas, W. A. 1966. Gamagrass,
Tripsacum dactyloides: A new host of Dalbulus maidis, vector of corn
stunt virus. Plant Dis. Rep. 50:570-571.
62. Ramírez, J. L., DeLeón, C., García, C., y Granados, G. 1975. Dalbulus
guevarai (DeL.) nuevo vector del achaparramiento del maíz en México:
Incidencia de la enfermedad y su relación con el vector Dalbulus maidis (DeL.
& W.) en Muna. Yucatán. Agrociencia 22:39-49.
63. Rivera, C., y Gámez, R. 1986. Mustiplication of maize rayado fino virus
in the leafhopper vector Dalbulus maidis. Intervirology 25: 76-83.
64. Rosenkranz, E. 1981. Host range of maize dwarf mosaic virus. pp. 152-162.
En: Gordon, D. T., Knoke, J. K. y Scott, G. E. eds. Virus and viruslike
diseases of maize in the United States. Southern Coop. Series Bulletin 247.
Junio 1981. 218 pp.
65. Storey, H. H. 1936. Virus diseases of East African plants. IV. A Survey
of the viruses attacking the Gramineae. East Afr. Agric. J. 1:333-337.
66. Toler, R. W., Skinner, G., Bockholt, A. J., y Harris, K. F. 1985.
Reactions of maize (Zea mays) accessions to maize rayado fino virus.
Plant Dis. 68:56-57.
67. Toriyama, S. 1982. Characterization of rice stripe virus: A heavy
component carrying infectivity. J. Gen. Virol. 61: 187-195.
68. Tsai, J. H. 1975. Occurrence of a corn disease in Florida transmitted by
Peregrinus maidis. Plant Dis. Rep. 59:830-833.
69. Tsai, J. H., y Zitter, T. A. 1982. Transmission characteristics of maize
stripe virus by the corn Delphacid. J. Econ. Entomol. 75:397-411.
70. Tsai, J. H., y Wilson, S. W. 1986. Biology of Peregrinus maidis
with descriptions of immature stages (Homoptera: Delphacidae). Ann. Entomol.
Soc. Am. 79:395-401.
71. Tsai, J. H. 1987. Bionomics of Dalbulus maidis (DeLong and
Wolcott). A vector of mollicutes and virus (Homoptera: Cicadellidae). En:
Mycoplasma Diseases of Crops: Basic and Applied Aspects. K. Maramorosch y S. P.
Raychaudhuri (eds.). Springer Verlag. Nueva York, NY.
72. Tsai, J. H. 1987. Mycoplasma diseases of corn in Florida. En:
Mycoplasma Diseases of Crops: Basic and Applied Aspects. K. Maramorosch y S. P.
Raychaudhuri (eds.). Springer Verlag. Nueva York, NY.
73. Tsai, J. H. 1996. Development and oviposition of Peregrinus maidis
(Homoptera: Delphacidae) on various host plants. Fla. Entomol. 70:19-26.
74. Tsai, J. H. y Brown, L. G. 1989. Maize dwarf mosaic virus. Division of
Plant Industry. Fla. Dept. Agric. & Consumer Serv. Plant Path. Circular. No.
320.
75. Tsai, J. H. y Falk, B. W. 1993. Viruses and mycoplasmal agents affecting
maize in the Tropics. pp. 43-48. En: Proc. Symposium on Plant Virus and
Virus-like Diseases. R. J. Chiu y Y. Yeh (eds.) 434. pp.
76. Williams, L. E. y Alexander, L. J. 1965. Maize dwarf mosaic, a new corn
disease. Phytopathology 55:802-804.
77. Williamson, D. L., y Whitcomb, R. F. 1975. Plant mycoplasma: A cultivable
spiroplasma causes corn stunt disease. Science 188:1018-1020.
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