Un Enfoque Ecológico del
Control Biológico de
Barrenadores del Tallo de las Gramíneas en África:
La Introducción y Establecimiento de
Cotesia flavipes Cameron (Hymenoptera: Braconidae)

Centro Internacional de Ecología y Fisiología de Insectos
P. O. Box 30772
Nairobi, Kenya

Introducción

Figura 1: Daño del barrenador del tallo a plantas de maíz. Maíz, sorgo y mijo están entre los más importantes cultivos para alimento en el sub-Sahara africano (FAO 1995). Generalmente se considera que los más dañinos entre los insectos plagas más importantes que atacan estos cultivos, son los lepidópteros barrenadores del tallo (Youdeowi 1989). En África hay varias especies de barrenadores de los tallos de las gramíneas, aunque su importancia varía según el cultivo y la región. A menudo, los barrenadores del tallo se presentan como un complejo de especies con distribuciones espaciales y temporales que se traslapan. Con la excepción de Chilo partellus (Swinhoe) (Lepidoptera: Pyralidae), se cree que todos los barrenadores del tallo son indígenas. Chilo partellus invadió África desde Asia en algún momento antes de 1930 cuando por primera vez se lo encontró en Malawi (Tams 1932). Desde su llegada a África, C. partellus se has dispersado prácticamente a todos los países del oriente y sur de África, y a menudo se convierte en el más dañino barrenador del tallo del maíz y el sorgo, particularmente en las áreas más bajas y cálidas (Nye 1960, Van Hamburg 1979). Hay evidencia de que en algunos lugares, este exótico barrenador del tallo puede estar desplazando a las especies de barrenadores del tallo indígenas Overholt et. al. 1994a).

Figura 2. Introducción de Chilo partellus al África. Parasitoides indígenas de los barrenadores del tallo africanos han expandido su rango de hospederos para incluir el barrenador del tallo exótico, pero no parecen regular las densidades a niveles aceptables de manera efectiva (Oloo y Ogedah 1990, Kfir 1992). Debido a la importancia económica de C. partellus, y a su estatus de plaga introducida, ha sido el blanco de tres intentos de control biológico clásico en África. El Commonwealth Institute of Biological Control (CIBC) [Instituto de Control Biológico de la Mancomunidad] importó nueve especies de parasitoides de C. partellus de la India y los liberó en Uganda, Tanzania y Kenya de 1968-1972 (CIBC 1968-72). En Sudáfrica, fueron introducidos 13 parasitoides exóticos de 1977 a 1993 (Kfir 1994). En ninguno de estos programas se reportó éxito.

Figura 3: Adulto de Cotesia flavipes ovipositando en una larva de barrenador del tallo. Un tercer intento de introducir parasitoides exóticos para control de C. partellus fue iniciado en Kenya en 1991 por el International Centre of Insect Physiology and Ecology (ICIPE) [Centro Internacional de Ecología y Fisiología de Insectos] (Overholt 1993). Este programa se ha centrado en la introducción de Cotesia flavipes Cameron (Hymenoptera: Braconidae), la cual también había sido liberada en los programas anteriores contra C. Partellus, mencionados arriba. C. flavipes es nativa de la región Indo-Australiana, pero ha sido ampliamente introducida contra varios barrenadores del tallo en áreas neotropicales, varias islas del Océano Indico y también ha sido redistribuida dentro de Asia (Overholt et al. 1994a). Se seleccionó a Cotesia flavipes como la primera candidata para introducción por su historia de éxito fuera de África, y su importancia como parasitoide de los barrenadores del tallo en su lugar de origen (Overholt et al. 1994a). La C. flavipes liberada en Kenya se originó de material recolectado en la región de Sindh en Pakistán de C. partellus en maíz, por el Instituto Internacional de Control Biológico (Omwega et al. 1995). Este artículo revisa los estudios que fueron realizados sobre C. flavipes en el ICIPE antes y después de su liberación en Kenya y para ofrecer evidencia de su establecimiento en Kenya y en Tanzania.

Figura 4: Larva de Chilo partellus. En África hay muchos barrenadores del tallo, pero solo unas pocas especies son de importancia económica en maíz, mijo o sorgo. Los noctuidos, Busseola fusca (Fuller) y Sesamia calamistis Hampson, están ampliamente distribuidos en el sub-Sahara de África y alcanzan niveles dañinos en algunos lugares. En el oriente y sur de África a grandes alturas B. fusca es una plaga grave del maíz (Harris 1992). En África occidental, B. fusca es abundante en las zonas más secas de la sabana, particularmente en áreas donde se produce sorgo (Harris, 1962). Sesamia calamistis existe en todo el sub-Sahara africano pero solo es una plaga seria de los cereales cultivados en África occidental (Bosque-Pérez y Mareck 1990). Sesamia cretica Lederer se encuentra en el noreste de África, el Oriente Medio y Europa mediterránea y, donde quiera que esté, es considerada como una plaga principal del sorgo (Tams y Bowden 1953). Coniesta ignefusalis Hampson (Pyralidae) es una importante plaga del mijo en la región africana del Sahel (Nwanze 1991). Eldana saccharina (Pyralidae) se encuentra en todo el sub-Sahara africano y se la considera como plaga del maíz y la caña de azúcar en África occidental (Moyal 1988, Scheibelreiter 1980, Bosque-Pérez y Mareck 1990). En Uganda, Girling (1978) reportó que el nivel de plaga de E. saccharina cambió radicalmente a comienzos de los años 1970. Antes, estaba restringida a hospederos silvestres, pero luego expandió su rango de hospederos para incluir maíz, sorgo y caña de azúcar. En Sudáfrica, E. saccharina es considerada como una plaga de la caña de azúcar (Atkinson 1979). Chilo orichalcociliellus ha sido reportada de la región costera de África oriental, Madagascar, Malawi y Nigeria (Mathez 1972, Delobel 1975a, Bleszynski 1970, Usua 1987), aunque es posible que la ocurrencia en Nigeria se haya basado en una mala identificación ( Meijerman y Ulenberg 1996). Antes se consideraba que era una plaga importante en la costa de Kenya y en Madagascar (Mathez 1972, Warui y Kuria 1983, Delobel 1975a), pero su nivel de plaga ha cambiado con el establecimiento del barrenador exótico del tallo, C. partellus. Chilo partellus es el único barrenador exótico del tallo en África (Overholt et al. 1994a) y ahora se encuentra en todo el oriente y sur de África, donde se lo considera como uno de los más importantes barrenadores del tallo del maíz y el sorgo.

Generalmente se cree que las distribuciones geográficas de los dos barrenadores del tallo del maíz y el sorgo más dañinos en el oriente y sur de África, B. fusca y C. partellus, dependen de las elevaciones (Ingram 1958, Nye 1960, Seshu Reddy 1983, Harris 1992). Se dice que C. partellus ocurre por debajo de los 1500 m, mientras que B. fusca se encuentra a elevaciones por encima de los 600 m. Sithole (1987) desafió esta hipótesis e indicó que los factores responsables por la distribución de estos dos barrenadores son temperatura, precipitación y humedad, siendo la temperatura el más importante. Él indicó que C. partellus se encontraba en las regiones más cálidas y B. fusca en las más frescas. Como la temperatura y la elevación están muy correlacionadas, posiblemente ambas generalizaciones sean ciertas. Chilo orichalcociliellus Strand ocurre en el área costera de África oriental a alturas < 600 m (Nye 1960). Se reporta que S. calamistis se encuentra en las regiones productoras de maíz y sorgo de elevaciones bajas, medias y altas (Ingram 1958, Nye 1960).

Figura 5. Abundancia de tres especies de barrenadores del tallo en maíz en la costa de Kenya durante tres períodos de muestreo. Los resultados de estudios recientes sobre barrenadores del tallo en Kenya, realizados desde 1991 hasta el presente están de acuerdo con la relación elevación-abundancia de la especie descrita arriba (Overholt et al. 1994b, Khan no publicado). En el área costera del sur de Kenya (0-500 m), C. partellus fue una especie más abundante que cualquiera otra en maíz, sorgo y dos pastos silvestres, Sorghum arundinaceum, y Panicum maximum, típicamente fueron > 80% de los barrenadores recolectados. Dos especies indígenas, C. orichalcociliellus y S. calamistis, también estuvieron presentes. C. orichalcociliellus fue la especie más abundante en Pennisetum purpureum, un pasto nativo que se siembra como cultivo forrajero. Estos resultados contrastan con los encontrados en estudios anteriores los cuales indicaban que C. orichalcociliellus era la especie predominante, o igualmente abundante a C. partellus (Mathez 1972, Warui y Kuria 1983), aunque no hay evidencia de que las densidades totales de los barrenadores del tallo hayan cambiado (Overholt et al. 1994a). El aparente cambio en la abundancia de las dos especies de Chilo durante el pasado reciente sugiere que el barrenador exótico del tallo puede estar desplazando a las especies indígenas. Se desconoce el efecto de tal desplazamiento en el daño a los cultivos. Sin embargo, estudios terminados recientemente en el ICIPE han mostrado que en una base diaria y durante el período larvario, las larvas de C. partellus consumen más maíz que C. orichalcociliellus (Ofomata, no publicado). Entonces, aun si la densidad total de barrenadores del tallo en el área costera de Kenya no ha cambiado desde la invasión de C. partellus, el daño al maíz y al sorgo puede ser mayor.

Se ha reportado que en su hogar original, C. flavipes parasita varios barrenadores del tallo de las gramíneas. En los neotrópicos, C. flavipes ataca varios barrenadores del género Diatraea. Entonces, parece que C. flavipes tiene un rango de hospederos bastante amplio. Como en África dos o más especies de barrenadores del tallo se presentan simpátricamente, era importante determinar el rango de hospederos de C. flavipes antes de liberarla. También se realizaron estudios sobre el rango de hospederos de Cotesia sesamiae, un parasitoide indígena que está estrechamente relacionado con C. flavipes y ocupa un nicho ecológico similar. Los estudios de laboratorio revelaron que C. partellus, C. orichalcociliellus, y S. calamistis eran hospederos aceptables y apropiados para parasitación por C. flavipes y C. sesamiae (Ngi-Song et al. 1995) (Tabla 1). B. fusca y E. saccharina fueron aceptables para oviposición, pero en ninguno de estos dos hospederos se desarrolló progenie de parasitoides hasta la madurez. La inhabilidad de C. sesamiae de desarrollarse con éxito en B. fusca fue sorprendente, ya que este parasitoide había sido registrado como el más común de B. fusca en muchos países del sub-Sahara de África (Mohyuddin y Greathead 1970, Kfir 1995). La colonia de laboratorio de C. sesamiae usada para nuestros estudios del rango de hospederos se originó de material recolectado en la costa de Kenya, donde no se presenta B. fusca. Recientemente, hemos iniciado una colonia de C. sesamiae recolectada de B. fusca en el occidente de Kenya. Los resultados preliminares indican que aproximadamente 83% de las larvas de B. fusca expuestas a esta población de C. sesamiae fueron parasitadas exitosamente (Ngi-Song no publicado). Entonces, hay evidencia de dos poblaciones de C. Sesamiae biológicamente diferentes; una que se puede desarrollar en B. fusca, y otra que no puede hacerlo.

Los comportamientos de C. flavipes y C. sesamiae para encontrar sus hospederos fueron investigados examinando las respuestas de los parasitoides a olores volátiles de los barrenadores de los tallos, plantas y desechos de la alimentación de los barrenadores de los tallos. Ambos parasitoides respondieron más fuertemente a larvas no lavadas de C. Partellus, removidas de tallos de maíz, que a larvas lavadas en agua destilada después de removerlas (Ngi-Song 1995) y, en una prueba de doble escogencia, C. flavipes respondió más fuertemente a excrementos que a los barrenadores (Potting et al. 1995). Varios pastos no infestados con barrenadores del tallo demostraron ser atractivos para C. flavipes y C. sesamiae, pero las plantas infestadas provocaron una respuesta más fuerte (Ngi-Song et al. 1996). Plantas infestadas con todas las especies de barrenadores del tallo probadas (C. partellus, C. orichalcociliellus, S. calamistis y B. fusca) fueron atractivas, y la atracción estuvo relacionada con el número y tamaño de los barrenadores del tallo que se estaban alimentando (Ngi-Song et al. 1996). Plantas hospederas infestadas liberaron una sinomona que fue atrayente para los parasitoides (Potting et al. 1995), y se demostró que excrementos de todas las combinaciones de hospedero/barrenador fueron altamente atractivos (Ngi-Song 1995). Se encontró una pequeña diferencia en la atracción del maíz y el sorgo entre los dos parasitoides. C. flavipes respondió más fuertemente al maíz, mientras que C. sesamiae exhibió una preferencia por el sorgo (Ngi-Song et al. 1996). En resumen, ambos parasitoides fueron atraídos a los olores volátiles que emanan de los barrenadores de los tallos en los pastos, independientemente de si el barrenador del tallo era un hospedero apropiado. Estos resultados sugieren que si C. flavipes fuera liberado en áreas donde ocurrieran de manera simpátrica hospederos apropiados e inapropiados, la población del parasitoide sufriría mortalidad en los hospederos inapropiados.

Figura 6. Larva de Chilo partellus en estivación. Las poblaciones de Chilo partellus y C. orichalcociliellus se sostienen durante los períodos secos en que no hay cultivos mediante dos mecanismos: estivación como larvas de los últimos estados en los residuos de cultivo (Scheltes 1978), y en pastos silvestres como larvas que no estivan (Delobel 1975b). Estudios sobre la habilidad de los dos parasitoides para encontrar al hospedero, para larvas que estivan y para las que no estivan, revelaron que ninguno de los parasitoides fue capaz de localizar larvas en tallos secos de maíz (Mbapila 1997). Las pistas necesarias para hallar a los hospederos aparentemente estaban ausentes en la combinación de larvas en estivación/planta senescente. En condiciones artificiales de laboratorio, C. flavipes parasitaba las larvas en estivación cuando el hospedero y el parasitoide estaban muy próximos. Los tiempos de desarrollo de los parasitoides en las larvas en estivación y las que no estaban en estivación no fueron diferentes, lo cual sugiere que el ambiente endocrino del hospedero no indujo la diapausa en C. flavipes (Mbapila, 1997). Los resultados de estos estudios sugieren que para poder sobrevivir durante las estaciones en las cuales no hay cultivos C. flavipes debe localizar las larvas que no están en estivación en plantas hospederas silvestres.

Biosistemática del complejo de especies de Cotesia flavipes

Antes de la liberación, era esencial poder distinguir de manera confiable C. flavipes de C. sesamiae. Además, una tercera especie, C. chilonis, fue incluida en el estudio porque se la consideraba estrechamente relacionada con C. flavipes y C. chilonis (Polaszek y Walker 1991), y también ha sido el objeto de introducciones en África (Bordat 1983, Kfir 1994). Trabajos anteriores habían indicado que las tres especies podían ser separadas confiablemente en dos morfo-especies por la forma de los genitales de los machos, pero sin poder distinguir C. sesamiae y C. chilonis (Polaszek y Walker 1991). Análisis morfológicos y bioquímicos revelaron varias características adicionales en los machos y hembras que podían se usadas para separar con precisión las tres especies. Por ejemplo, la forma del sulcus escuto-escutelar en el pronoto separaba machos y hembras de C. chilonis de las otras dos especies, y la rugosidad del propodeo separaba C. sesamiae de las otras dos especies. Adicionalmente, material de [la isla] Mauricio que supuestamente era C. flavipes, tenía machos con genitales que eran diferentes de las otras dos poblaciones de C. flavipes que fueron examinadas, y también diferían de los genitales de los machos de C. sesamiae/C. chilonis (Kimani 1995). Este hallazgo sugiere que la población de Mauricio podría ser un taxón diferente, aunque será necesario hacer pruebas de entrecruzamiento con otras poblaciones de C. flavipes antes de llegar a una conclusión final.

Además de la separación taxonómica de las especies, experimentos de apareamiento revelaron que todas las combinaciones posibles de machos y hembras de las tres especies se cruzaban en el laboratorio. Sin embargo, los únicos cruzamientos que produjeron descendencia femenina fueron cruzamientos monogaméticos, y los cruzamientos entre machos de C. sesamiae y hembras de C. chilonis. Los cruzamientos ente C. flavipes y C. sesamiae no produjeron descendencia femenina. Las investigaciones sobre atracción macho-hembra demostraron que los machos de C. flavipes eran atraídos a hembras conespecíficas, pero no a hembras de las otras dos especies, sugiriendo que las oportunidades de entrecruzamiento en la naturaleza serían raras (Kimani y Overholt 1995).

La competencia intrínseca y extrínseca entre C. flavipes y C. sesamiae fueron investigadas en varios estudios de campo y laboratorio. Cuando C. partellus fue aguijoneado por ambos parasitoides, en casi todos los casos emergió C. flavipes, sin importar cual de los dos parasitoides había aguijoneado primero al hospedero (Sallam, no publicado). Se construyeron las tablas de vida en laboratorio de ambos parasitoides, a varias temperaturas, usando C. partellus como hospedero. A todas las temperaturas, la rata intrínseca de aumento de la población de C. flavipes fue más alta que la de C. sesamiae, lo cual sugiere que el parasitoide exótico fue capaz de responder más rápidamente a los cambios en la densidad del hospedero (Mbapila 1994). Experimentos hechos en jaulas grandes sobre respuesta funcional demostraron que C. flavipes atacó con éxito más hospederos a todas las densidades de los hospederos que fueron examinadas (Sallam no publicado). Los resultados de los estudios de competencia sugieren que C. flavipes es un parasitoide superior cuando el hospedero es C. partellus. Como estos dos parasitoides ocupan un nicho ecológico muy similar, si no homólogo, se anticipa que puede haber desplazamiento local en áreas donde el barrenador del tallo dominante es C. partellus. Sin embargo, es necesario hacer estudios similares sobre competencia usando barrenadores del tallo nativos como hospederos.

En la estación larga de lluvias de 1993 (marzo-julio), C. flavipes fue liberado durante un período de 6-8 semanas en tres lugares del área costera de Kenya (Overholt et al. 1994c). El número de hembras parasitoides liberadas en cada lugar se estimó entre 18.100 y 24.200. Los parasitoides fueron liberados como adultos y como capullos. Las liberación de capullos fue considerada como el método preferido ya que hacía máxima la efectividad del ciclo de vida de los adultos en el campo. Los adultos de C. flavipes viven solo unos pocos días (Wiedenmann et al. 1992), mientras que el estado de capullo dura 5-6 días (Kajita y Drake 1969). Por tanto, si fueran liberados los adultos que emergen en el laboratorio, una significativa porción de su vida adulta podría haber pasado antes de la liberación, particularmente si los sitios de liberación estuvieran distantes del laboratorio. Además, logísticamente era más simple liberar los capullos ya que el momento de las visitas al campo era menos crítico que con los adultos. Los capullos podían ser colocados en el campo a cualquier hora durante la ventana de oportunidad de 5-6 días. Para proteger los capullos de los predatores y de la lluvia, se los colocaba en una 'estación de liberación' (Overholt et al. 1994c).

Durante la estación de liberación C. flavipes localizó y parasitó con éxito a los barrenadores del tallo en tres sitios (Overholt et al. 1994c). Las tres especies de barrenadores del tallo encontradas en la costa, C. partellus, C. orichalcociliellus, y S. calamistis, fueron parasitadas (Overholt, datos no publicados), confirmando los resultados de estudios de laboratorio anteriores (Ngi-Song et al. 1995, Ngi-Song et al. 1996). C. flavipes también fue recuperada en los sitios de liberación cuando 19 C. partellus y un S. calamistis fueron encontrados parasitados durante los muestreos de la estación lluviosa corta (oct-dic) de 1993 (Overholt no publicado).

C. flavipes fue liberado en un cuarto sitio durante la estación seca de 1994, en un área donde la vegetación predominante era el pasto silvestre, Sorghum arundinaceum. Esta liberación fue realizada para determinar si C. flavipes podría colonizar el hábitat del pasto silvestre y luego moverse al agroecosistema del maíz durante la siguiente estación de lluvias. Aproximadamente 6000 hembras fueron liberadas durante un período de 4 semanas. Una vez que comenzó el período largo de lluvias se sembró un campo de maíz al lado del sorgo silvestre y se tomaron muestras en ambas plantas durante la estación de lluvias. Aproximadamente 2,2 y 5,5% de las larvas medianas y grandes de C. partellus fueron parasitadas por C. flavipes en el sorgo silvestre y el maíz, respectivamente (Overholt no publicado).

Además tomar muestras en el sitio del sorgo silvestre, otros siete campos de maíz fueron muestreados durante las lluvias largas de 1994. C. flavipes fue recuperado en un solo sitio. Durante el siguiente período corto de lluvias, se tomaron muestras en 21 sitios, y C. flavipes se encontró en siete de ellos. El parasitismo estacional en los siete sitios de recuperación tuvo un rango de 0,3% a 3,0%. En el período largo de lluvias de 1995, se tomaron muestras en 29 sitios de la costa. C. flavipes fue encontrado en 4 de los sitios, pero el parasitismo tuvo un rango bajo entre 0,05% y 1,0% (Overholt no publicado). Los datos de las siembras del período largo de lluvias de 1996 no han sido analizados completamente, pero el número de recuperaciones de C. flavipes aumentó dramáticamente y fue el parasitoide más abundante en 5 de los 11 sitios en donde se recuperó. La recuperación de barrenadores del tallo parasitados por C. flavipes tres años después de la liberación da una clara evidencia de que el parasitoide exótico está firmemente establecido en el área costera de Kenya. Más aún, se ha dispersado de los sitios originales de liberación a otros lugares.

En mayo de 1994, C. flavipes fue recolectada de barrenadores del tallo no identificados en el Distrito de Nyanza Sur que limita con el Lago Victoria en el suroeste de Kenya. Esto fue bastante sorprendente ya que en esa área no se habían hecho liberaciones y está a más de 600 km de los sitios de liberación en la costa. Se hizo una inspección más completa del área en junio/julio de 1994 y C. flavipes emergió de C. partellus recolectado en siete lugares de la misma área (Omwega et al. 1995). En julio de 1995, se realizó una inspección en el norte y el centro de Tanzania. C. flavipes fue encontrada en dos de los sitios: Tarime y Magu. Los dos lugares están cerca del Lago Victoria en el área limítrofe con el suroeste de Kenya. El parasitismo de larvas de C. partellus en Tarime y Magu fue de 44,4 y 62.7%, respectivamente (Omwega no publicado). Hay tres posibilidades que podrían explicar el establecimiento en el área del Lago Victoria; 1) C. flavipes se estableció de las liberaciones hechas por el CIBC en Uganda y Tanzania de 1968-72, 2) C. flavipes viajó del área costera donde fue liberado en 1993 y 1994, o 3) C. flavipes escapó de una colonia de laboratorio que era mantenida por el ICIPE en la Estación de Campo de Punto Mbita en el suroeste de Kenya en 1991. Con base en la evidencia de inspecciones realizadas antes de 1994 y en evidencia electroforética, se concluyó que la mayor posibilidad era la de que C. flavipes hubiera escapado de la colonia mantenida en Punto Mbita en 1991 (Omwega et al. 1995).

Los niveles de parasitismo en el área costera de Kenya aún son bastante bajos, pero parece que están aumentando con el paso del tiempo. En Madagascar donde C. flavipes fue liberada contra Chilo sacchariphagus en caña de azúcar, los niveles máximos de parasitismo (60%) no se obtuvieron hasta 6 años después de las liberaciones (Betbeder-Matibet y Malinge 1967). En Barbados, donde C. flavipes fue liberado en 1966 contra Diatraea saccharalis en caña de azúcar, no se pudo recuperar por más de un año después de las liberaciones a pesar de la intensidad de las exploraciones, pero luego el parasitismo se elevó sostenidamente durante los pocos años siguientes (Alam et al. 1971). Durante la colonización, la dispersión tiene una influencia de neutralización sobre los aumentos en la densidad. También la selección natural puede reducir el incremento inicial de la población. Cuanto más grande sea el área geográfica del hábitat apropiado, mayor será el tiempo que le tomará al insecto colonizador para llegar a su densidad característica. Hay alguna evidencia de que esto ocurre con C. flavipes en África oriental. Si nuestra hipótesis es correcta, en el sentido de que el establecimiento en la región del Lago Victoria resultó de parasitoides que escaparon en 1991, entonces C. flavipes habría tenido dos años más para colonizar esta área, que las llanuras costeras. El parasitismo en Tarime y Magu fue mucho mayor de lo que se encontró en la costa, aunque los resultados en estos sitios se basaban en un solo muestreo, al final de la cosecha de maíz. Ahora se están realizando exploraciones intensas durante el año en 3 lugares del suroeste de Kenya para medir de manera más precisa la mortalidad de barrenadores del tallo causada por C. flavipes.

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Última modificación: viernes 15 de noviembre de 1996
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