Posiblemente a nivel mundial los áfidos son plagas de más importancia económica que los insectos defoliadores (Blackman y Eastop 2000). Esto se basa principalmente en la naturaleza críptica de su alimentación, su tamaño pequeño, su alto potencial reproductivo, y su habilidad de ser vectores de virus de plantas (Clark y Perry 2002, Davis et al. 2005).  Hasta el momento en que los áfidos son extremadamente abundantes, el daño por su alimentación directa a menudo no se nota y el daño causado por la infección de virus de plantas transmitidos por los áfidos solo se observa días o semanas después de la inoculación. El daño directo por alimentación causado por los áfidos colonizadores ocurre por la inserción de sus partes bucales en forma de aguja (estiletes) directamente en el tejido vascular (floema) y la remoción de savia de la planta. De esta manera, los fotosintatos destinados para el crecimiento de la planta y la producción de semillas son desviados en forma de energía para el crecimiento del insecto. Los áfidos se reproducen usando una forma de reproducción asexual llamada partenogénesis en la cual solo están presentes las hembras, que paren juveniles vivos (hasta 12 por día). En condiciones óptimas estas ninfas recién nacidas maduran para convertirse en adultos reproductivos en un tiempo tan corto como cinco días. Este artículo será enfocado en el daño directo causado por el áfido de la soya, Aphis glycines Matsumura, en la Región Norte Central. 

El Áfido de la Soya en la Región Norte Central

El áfido de la soya, un insecto nativo de Asia, fue detectado por primera vez en América del Norte en el año 2000 casi simultáneamente en 10 estados del Medio Oeste. Antes de descubrirlo, explosiones de población de insectos o ácaros en soya eran relativamente raras, y los programas de manejo integrado de plagas (MIP) estaban restringidos casi exclusivamente a insectos defoliadores o a los que se alimentan de la semilla. Solo cinco años después del descubrimiento inicial del áfido de la soya, este insecto ya representa el mayor peligro insectil para la producción de soya en la Región Norte Central, dejando muy atrás el papel de los defoliadores.   

Una encuesta informal llevada a cabo por teléfono y e-mail en el otoño del 2005 por entomólogos de extensión en varios estados estimó que 7 millones de hectáreas fueron tratadas contra el áfido de la soya. Aproximadamente 10% de las hectáreas tratadas recibieron una segunda aplicación cuando las poblaciones del áfido se recuperaron.  La estación de producción del 2005 es el tercer año en serie, de los últimos cinco, en que poblaciones dañinas del áfido se presentaron en gran parte de los estados norte centrales. Los insecticidas usados añadieron un costo estimado de $11 a $53 por hectárea a la producción de soya del 2005. Ahora, los productores y los asesores deben buscar al áfido de la soya como parte de su manejo rutinario del cultivo. 

Aquí resumimos los resultados de investigaciones que sustentan las recomendaciones actuales del umbral económico (UE). La roya de la soya es otra plaga exótica e invasora que los productores deberán manejar en el futuro. Estas dos plagas establecen una nueva era en el MIP de la soya. En el MIP de la soya la Integración debe ser el punto focal de los programas de manejo de plagas. Estas plagas exóticas han cambiado en forma permanente la manera como la soya se maneja actualmente en la Región Norte Central. En América del Norte, nunca jamás la soya volverá a ser un cultivo relativamente libre de plagas. 

Potencial de Daño del Áfido de la Soya   

En este artículo vamos a enfocar tres temas principales: 1. el umbral económico recomendado actualmente y los métodos de plagueo para determinar si hay una población que debe ser tratada, 2. el papel que el control biológico puede jugar para reducir de manera permanente las poblaciones del áfido de la soya, y 3. la interacción que hay entre los fungicidas usados para control de la roya de la soya y los áfidos de la soya en función de los hongos que infectan a los áfidos. 

 1. Umbrales Económicos y el Plagueo

En los últimos cinco años han colaborado investigadores de toda la Región Norte Central produciendo como resultado un buen número de experimentos de campo a partir de los cuales se han estimado el nivel de daño económico (NDE) y el umbral económico (UE) para el áfido de la soya. Igual que con la mayoría de las plagas invasoras de introducción reciente, al áfido de la soya todavía le falta llegar a un equilibrio estable. El áfido de la soya continuará adaptándose a América del Norte lo mismo que la comunidad de enemigos naturales que utilizarán esta fuente disponible de recursos. Por tanto, los umbrales necesitarán continuar refinándose a medida que se comprendan mejor los rendimientos esperados, los costos de control, los enemigos naturales, y el crecimiento de las poblaciones del áfido de la soya. 

La cifra actual del UE es aplicable en un amplio rango de precios y rendimientos esperados. Este umbral fue desarrollado por medio de una donación para el Programa de Investigación de la Soya de la Región Norte Central (NCSRP, por su nombre en inglés), un programa regional financiado por los productores, que involucra colaboradores de 9 estados del Medio Oeste. Se calculó que el UE es un promedio de 250 áfidos por planta cuando más del 80% de las plantas están infestadas con áfidos y es válido hasta el estado de crecimiento R5 (comienzo del cuajado de la semilla). Este umbral da a los productores una ventana de 7 días en la cual se puede hacer el tratamiento antes que las pérdidas excedan el costo del control. En el futuro se desarrollarán umbrales más dinámicos que puedan tener en cuenta más variables, tales como el estado de la planta y variedades resistentes o parcialmente resistentes al áfido. El umbral actual evitará las pérdidas catastróficas que se vieron en el año 2003 y a medida que se recolecten más datos, se podrán desarrollar umbrales más refinados que sean más específicos para su aplicación en cada sitio. 

En Minnesota hemos documentado pérdidas de rendimiento causadas por el áfido de la soya que se aproximan al 50%. Durante estas explosiones de población del áfido es imperativo que los controles se apliquen de manera oportuna. A menudo una demora de pocos días puede ser la diferencia entre campos aceptables y pérdidas masivas de rendimiento. Sin embargo, las ratas de crecimiento de la población del áfido de la soya han variado tremendamente y no son consistentes de un año para el otro, ni siquiera lo son dentro de un mismo año. Claramente, hay mucho que aprender en relación con los factores que impactan las ratas de crecimiento de las poblaciones de áfidos. A escala regional, desde el año 2000 ha habido años en los cuales las poblaciones de áfidos no llegaron a niveles de daño, o el pico de abundancia del áfido ocurrió muy tarde en la estación de producción (R6; semillas de tamaño máximo en las vainas) reduciendo mucho el potencial de daño. Todavía hasta finales del estado R5 y hasta el R6 puede haber pérdida de rendimiento, pero las densidades del áfido que resultan en pérdidas significativas de rendimiento son sustancialmente mayores que el umbral actual. Aún no ha sido definido el valor exacto del UE para infestaciones de áfidos de finales de la estación.  

Materiales y Métodos

Diseño de las parcelas de campo.  En el proyecto financiado por NCSRP, todos los participantes usaron un enfoque experimental común. En cada campo de prueba se seleccionó una variedad de soya adaptada a esa área y se sembró dentro del rango de fechas de siembra normales para cada sitio. Las parcelas eran de cuatro hileras de  15 m de largo con una separación de 56 cm. Cada parcela estaba rodeada de suelo no sembrado para facilitar la aplicación de los tratamientos con insecticida a las parcelas individuales, para reducir al mínimo la deriva de las aspersiones entre parcelas, y para estimular la colonización uniforme por el áfido en todo el experimento, ya que se sabe que los áfidos alados son atraídos por los bordes de los campos (DiFonzo et al. 1996). Se le permitió a los áfidos de la soya que colonizaran las parcelas de manera natural; sin embargo, si para la mitad del estado de crecimiento vegetativo (V5) se encontraba que los áfidos no habían colonizado las plantas, se distribuían uniformemente en las dos hileras centrales áfidos de una colonia de laboratorio. Los insecticidas foliares fueron aplicados a niveles predeterminados de población de los áfidos. Una vez que se llegaba a la densidad objetivo de áfidos, al día siguiente se aplicaba un insecticida a todas las replicaciones de ese tratamiento. Cada densidad objetivo del áfido (= tratamiento) se replicaba un mínimo de cuatro veces y los tratamientos tenían un diseño de bloques completamente al azar. Si las poblaciones de áfidos comenzaban a recuperarse después del tratamiento inicial, se hacían aplicaciones adicionales para impedir un mayor desarrollo de la población del áfido. El rendimiento se estimó cosechando las dos hileras centrales y ajustando la humedad al 13%. En cada sitio, el rendimiento máximo se midió en parcelas replicadas en las cuales los áfidos eran controlados durante toda la estación mediante aplicaciones repetidas de insecticidas. 

Muestreo de los Áfidos. Para contar el número total de áfidos por planta se usaron muestras de plantas completas. Para detectar poblaciones pequeñas a principios de la estación se contaba hasta en 20 plantas no consecutivas de manera no destructiva. A medida que aumentaba la población de áfidos y también aumentaba el porcentaje de plantas infestadas, el número de plantas muestreadas por parcela se reducía a un mínimo de cinco plantas por parcela cuando el 100% de las plantas habían sido colonizadas. Todos los datos se convirtieron al promedio del número de áfidos por planta para ajustar por el número variable de plantas muestreadas. Cada semana se anotaba el estado de desarrollo de la planta de modo que la densidad de población del áfido pudiera ser correlacionada con un estado de crecimiento particular de la planta. Como medida de la abundancia estacional de los áfidos, calculamos los días áfido acumulados (DAA) usando los procedimientos descritos en Hanafi et al. (1989). El acumulado de los días áfido representa el área bajo la curva de la población del áfido y da un solo número que describe la densidad del áfido en toda la estación. 

Resultados y Discusión

Cálculo de un Nivel de Daño Económico (NDE) y un Umbral Económico (UE). Para calcular la relación inicial de pérdida de rendimiento entre DAA y rendimiento se usaron cinco parcelas replicadas. La ecuación de regresión linear resultante (Fig. 2) se usó para calcular la densidad de áfidos asociada con la pérdida de rendimiento. En este proceso el primer paso es calcular un “umbral de ganancia” en el cual el costo del control ($/ha) se expresa en hectolitros por hectárea (hl/ha). Por ejemplo, si el costo de control fue $30/ha y la soya se vendiera a $15.00/hl, el umbral de ganancia sería de 1,75 hl/ha. Como el rendimiento y el precio son dos variables que cambian, expresamos el umbral de ganancia como porcentaje de pérdida de rendimiento en el rango de los escenarios de rendimientos y precios esperados.  

Con cinco experimentos de campo replicados usados para calcular la relación rendimiento-pérdida del DAA no pudimos usar los rendimientos reales para expresar esta relación ya que el potencial de rendimiento variaba entre los campos. Expresamos toda la pérdida de rendimiento como pérdida de rendimiento relativo a las parcelas sin áfidos, es decir, que se asumió que este tratamiento representaba el máximo rendimiento potencial para cada lugar dado (100%). La relación entre el DAA y el porcentaje de pérdida de rendimiento se muestra en la Fig. 2. El NDE se calculó estableciendo el costo por hectárea en $30,00 lo cual incluye el costo del producto químico y el costo de la aplicación comercial (aérea). Luego usamos un rango de rendimientos y precios esperados para desarrollar una matriz del porcentaje de pérdida de rendimiento que fuera igual al costo del control (Tabla 1). Sustituyendo el porcentaje de pérdida de rendimiento en la Tabla 1 en la ecuación en la Fig. 2, expresamos el NDE en términos de los DAA requeridos para suprimir el rendimiento igual al costo del control (Tabla 2). 

Tabla 1. Pérdida de rendimiento (%) necesaria para igualar el costo de control del áfido de la soya. 

Tabla 2.  El nivel de daño económico (NDE) en el cual la pérdida de rendimiento causada por la alimentación del áfido será igual al costo de control.   

Para convertir este NDE a un valor de UE que los productores puedan evaluar en el campo, calculamos la densidad de áfidos por planta que habría 7 días antes de llegar al NDE. Nuestro UE asume que la población inicial de áfidos era de 1 áfido por planta. Los días áfido acumulados que se acumulan a densidades por debajo de 1 áfido por planta son tan pequeños que podemos ignorar los DAA que hay antes de llegar a la densidad inicial de 1 áfido por planta. 

El número estimado de áfidos por planta para el cual se alcanzará el NDE en 7 días se muestra en las Tablas 3a y 3b. Las diferencias entre los valores de las dos tablas corresponden al tiempo de duplicación de la población de 2 o de 3 días, respectivamente. En este momento estamos recolectando y analizando datos para mejorar nuestras estimaciones de las ratas de crecimiento de la población. 

Tabla 3a. El umbral económico (UE) expresado como áfidos por planta cuando la población de áfidos se duplica cada 2 días.    

 Tabla 3b. El umbral económico (UE) expresado como áfidos por planta cuando la población de áfidos se duplica cada 3 días.    

El crecimiento de la población del áfido de la soya está controlado en gran parte por el clima (temperatura y precipitación, factores de mortalidad independientes de la densidad) y los enemigos naturales (factores de mortalidad dependientes de la densidad). Para demostrar cómo un solo factor, la temperatura, puede afectar las ratas de crecimiento de las poblaciones de áfidos, desarrollamos un modelo simple que trabaja con el programa Microsoft Excel®. El modelo está disponible en la página web de la Universidad de Minnesota y permite a los productores usar datos climáticos obtenidos localmente (temperaturas diarias máxima y mínima) para estimar la densidad del áfido de la soya. La rata de crecimiento de la población usada en este modelo es una en la cual las poblaciones de áfidos están creciendo en ausencia de predación y sin estrés de la planta. Este modelo del Estimador del Crecimiento del Áfido de la Soya (SAGE por las palabras en inglés) es un modelo de crecimiento de la población basado estrictamente en la temperatura, pero da un estimado de las densidades de áfidos que se podrían lograr en condiciones ideales (alta calidad de las plantas y falta de enemigos naturales). La rata de crecimiento de la población de áfidos observada en el campo siempre será menor que este estimado. Lo que hace este modelo es predecir el mínimo número de días que le tomaría al áfido de la soya llegar a las densidades del umbral. Las diferencias que usted pueda encontrar entre este estimado y lo que realmente usted pueda ver en su finca es, por tanto, el efecto acumulativo de los enemigos naturales, los factores climáticos adversos a la plaga (diferentes a la temperatura), y otros factores tales como la calidad de las plantas, que se unen para disminuir las ratas de crecimiento de la población de áfidos. 

Para bajar una copia del modelo SAGE vaya a: http://www.soybeans.umn.edu/crop/insects/aphid/aphid.htm y use la ventana bajante en la parte alta y haga “clic” sobre “SAGE model” para que abra. A medida que aprendemos más sobre cómo varios factores afectan la rata de crecimiento de la población, este modelo será actualizado y mejorado. 

Muestreo de las Poblaciones de Áfidos. Otra pregunta que nos hacen comúnmente es, “¿Cómo puedo gastar menos tiempo tomando muestras del áfido de la soya dado que toma mucho tiempo contar individualmente los áfidos de 30 plantas por lote.” En respuesta a esta pregunta que nos hacen con frecuencia, hemos desarrollado un programa de muestreo binomial consecutivo para el áfido de la soya, y a este método lo hemos llamado "Plagueo de Velocidad". En lugar de contar los áfidos que hay en una planta, un productor o un asesor solo necesita entrenar y calibrar su ojo para estimar cuántos áfidos hay presentes y luego contar el número de plantas que están infestadas con 40 áfidos o más (Hodgson et al. 2004). Los estimados iniciales fueron desarrollados usando solo grupos de datos de Minnesota únicamente (86 grupos de datos usando conteos semanales), pero en el 2005 entomólogos de toda la región colaboraron para validar el “Plagueo de Velocidad” para determinar si una decisión de tratamiento recomendada por el “Plagueo de velocidad” realmente tenía poblaciones de áfidos mayores de 250 áfidos por planta. Las ventajas del “Plagueo de Velocidad” son más pronunciadas cuando las poblaciones de áfidos son bajas (la mayoría de las plantas tienen menos de 40 áfidos) o cuando las poblaciones de áfidos son altas (todas las plantas tienen 40 o más áfidos por planta). El “Plagueo de Velocidad” elimina la necesidad de contar los áfidos a altas densidades de la población, lo cual consume mucho tiempo. Se necesitan menos tiempo y menos plantas para tomar una decisión de tratar o no tratar.  

El “Plagueo de Velocidad” se basa en una relación  matemática entre las densidades reales de áfidos y NO es un nuevo UE. Por ejemplo, a altas densidades del áfido, si las primeras 11 plantas muestreadas tienen 40 áfidos o más, usted ya terminó de muestrear y toma la decisión des tratar el lote dentro de los siguientes 7 días. Si usted tomara el tiempo necesario para contar los áfidos en una muestra al azar de 30 plantas, la densidad promedio sería igual a o mayor de 250 áfidos por planta. 

Hojas de datos para “Plagueo de Velocidad” están disponibles en:  http://www.soybeans.umn.edu/crop/insects/aphid/aphid_sampling.htm. La desventaja del “Plagueo de Velocidad” es que para ganar velocidad, uno tiene que perder precisión. El análisis preliminar de la validación del “Plagueo de Velocidad” en el 2005 mostró que el “Plagueo de Velocidad” recomendó tratar más temprano de lo justificado según las cuentas detalladas. En otras palabras, el “Plagueo de Velocidad” fue más conservador que el UE y este método modificado de muestreo resultó en que se tratara con más frecuencia que si se hubieran hecho los conteos detallados (Fig. 3). Sin embargo, en Minnesota se podría decir lo mismo de los conteos detallados en un gran número de parcelas experimentales ya que en muchos lugares las ratas de crecimiento de la población en el 2005 fueron más bajas de lo que se había observado en años anteriores. En muchas parcelas de campo replicadas, se lograron las densidades del UE, pero en parcelas de control no tratadas las densidades del áfido nunca llegaron a alcanzar el NDE. En el futuro puede ser necesario estimar qué tan rápido están creciendo las poblaciones para evitar la aplicación de tratamientos cuando en realidad no habrá pérdida de rendimiento.   

2. Control Biológico

A largo plazo el control del áfido de la soya es el objetivo de un programa clásico de control biológico lo cual está siendo buscado activamente por un consorcio de entomólogos ubicados en universidades de donaciones de tierras, laboratorios del USDA (Departamento de Agricultura de los EEUU), y colaboradores de ultramar. El control biológico clásico implica encontrar enemigos naturales en las áreas de donde es nativo el áfido, determinar el rango de hospederos de esos insectos exóticos cuando sean expuestos a los áfidos nativos de América del Norte, seleccionar razas o especies que sean las más específicas para el hospedero, y desarrollar métodos para la liberación de esos insectos. El control biológico ha sido implementado con éxito en varios insectos plagas exóticas en las grandes planicies, incluyendo el escarabajo de la hoja de los cereales, el picudo de la alfalfa, el áfido ruso del trigo y el barrenador europeo del maíz. Muchos de estos programas de control biológico han reducido plagas exóticas de plagas primarias a la condición de plagas ocasionales. Esta investigación es liderada por el Dr. Bob O’Neil (Universidad de Purdue) por medio de otro proyecto financiado por el NCSRP para el control biológico del áfido de la soya. La primera liberación de un enemigo natural exótico del áfido de la soya podría tener lugar en el 2006, dependiendo de la aprobación federal. 

3. Interacción entre las Poblaciones de Áfidos y los Fungicidas  

En contraste con los datos de Rosemount, en Lamberton todas las condiciones fueron favorables para que ocurriera la infección a finales de la estación de producción, cuando las poblaciones del áfido estaban en su densidad pico. En Lamberton, los fungicidas suprimieron la dominancia de áfidos infectados por hongos en más de 90% (Fig. 6). Sin embargo, los fungicidas no causaron un incremento en la densidad pico de los áfidos como lo hemos observado en los sistemas de producción de papa (Ruano-Rossil, et al. 2002). Trabajo reciente de la Universidad de Cornell (Nielsen & Hajek 2005) mostraron que la dominancia de los áfidos de la soya infectados fue mayor cuando el áfido de la soya fue recolectado en su hospedero de hibernación, el espino cerval, Rhamnus cathartica. Esto es así, en parte porque las condiciones del medio ambiente apropiadas para la infección fungosa pueden ocurrir con más facilidad a finales de la estación de producción. En Minnesota, a finales de agosto, el punto de rocío a menudo tiene lugar de noche y las temperaturas nocturnas son más bajas.   

En general, en el primer año de este estudio los fungicidas tuvieron poco impacto en el pico de la densidad de los áfidos, pero los fungicidas resultaron en proporción más baja de áfidos infectados por hongos en el momento de la estación en que los áfidos están abandonando la soya para regresar al espino cerval. De estos datos preliminares podríamos proponer la hipótesis de que el uso de fungicidas en soya podría resultar en menos áfidos infectados por hongos en el espino cerval. En consecuencia, una rata más alta de superviviencia de áfidos en el espino cerval resultará en una mayor cantidad de huevos de hibernación que serán depositados en espino cerval. Si las temperaturas del invierno no caen por debajo de la temperatura letal mínima de -20ºC (McCornack et al. 2005) y permiten una hibernación exitosa, el resultado podría ser ratas de colonización más altas en soya en la siguiente primavera. 

Queda por verse si el amplio uso de fungicidas en la Región Norte Central afectará la supervivencia del áfido de la soya en invierno. El potencial existe, y esta investigación es un ejemplo de cómo los productos de protección de cultivos pueden tener consecuencias inesperadas. Apenas comenzamos a desenredar las relaciones que existen entre los áfidos de la soya, los hogos entomopatógenos, y los fungicidas usados para control de la roya de la soya. 

Conclusión 

El MIP de la soya está en una encrucijada. Con nuevas plagas exóticas e impredecibles presentes en
América del Norte, la producción de soya ha cambiado de manera permanente. El reto para los investigadores es continuar investigando las posibles interacciones y soluciones para estas consecuencias no buscadas. En cuanto a los productores, es su responsabilidad usar pesticidas solo para evitar pérdidas de rendimiento predecibles. El MIP fue desarrollado para sacar ventaja de todos los factores bióticos y abióticos que reducen las poblaciones de plagas y para usar pesticidas solo cuando los controles naturales no pueden mantener controladas a las poblaciones de plagas. A corto plazo, los insecticidas pueden ser necesarios para evitar pérdidas catastróficas causadas por el áfido de la soya y los fungicidas también pueden ser necesarios para evitar pérdidas por enfermedades exóticas. Lo que se debe evitar es el uso de pesticidas como un seguro barato. Si no hay una plaga objetivo que deba ser tratada o si la densidad de la plaga está por debajo de un UE establecido, no hay razón para tratar. Realmente hay demasiadas malas consecuencias del uso de insecticidas de amplio espectro si su empleo no se justifica económicamente. Esto no solo aumenta los costos de producción sin que haya un beneficio económico, sino que los agentes naturales de control biológico pueden ser alterados severamente, afectando las poblaciones no solo en esa estación, sino que posiblemente tendrá efectos a largo plazo.    

Referencias Citadas 

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DiFonzo, C. D, D. W. Ragsdale, E. B. Radcliffe, N. C. Gudmestad & G. A. Secor . 1996. Crop borders reduce potato virus Y incidence in seed potato. Annals Appl. Biol. 129:  289-302. 

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