Desarrollo de Estrategias para Prevenir Resistencia del Escarabajo de las Papas de Colorado a Papas NewLeaf: Algo Nuevo en la Industria

RESUMEN

Este capítulo dará una visión general desde la perspectiva de la industria del manejo de la resistencia a los insectos (MRI), y los pasos que se están dando actualmente para prevenir la resistencia en el escarabajo de las papas de Colorado a papas NewLeaf, que expresan Btt. El manejo de la resistencia en los insectos se ha vuelto una parte esencial del desarrollo y del proceso de revisión regulatoria para plantas que expresen Bt, como algo diferente a los productos  químicos convencionales. Esto representa algo "nuevo" para la industria, las agencias reguladoras, y todo el sector agrícola. A pesar de este esfuerzo sin precedentes, a largo plazo el éxito de cultivos protegidos contra insectos o el de otras herramientas de control, en últimas depende de la transferencia de información a, y adopción por, los productores individuales. La implementación efectiva de planes preventivos del MRI requerirá integración e interacción entre quienes hacen las reglas, fabricantes de la tecnología, compañías de semillas, distribuidores y vendedores de agroquímicos, educadores agrícolas, y usuarios finales de la tecnología.

INTRODUCCIÓN

Hasta hace poco, los problemas asociados con la resistencia y todo lo relacionado con el MRI era algo del dominio exclusivo de los productores y de los educadores de Extensión. Sin embargo, en los últimos años, se ha reconocido ampliamente que el impacto de la resistencia a pesticidas va mucho más allá de los límites de las fincas. La resistencia se ha vuelto un tema de importancia para ambientalistas, legisladores, productores agrícolas, y consumidores. Como resultado, la responsabilidad de prevenir y manejar el desarrollo de resistencia en las plagas también se extiende más allá del usuario final de la tecnología de control de plagas.

Resistencia es simplemente el proceso evolutivo de respuesta a intensa presión de selección. En particular, el escarabajo de las papas de Colorado tiene una historia problemática de desarrollo de resistencia virtualmente a todo insecticida usado contra él (Gauthier et al., 1981). El potencial de resistencia a Btt también ha sido demostrado mediante aplicaciones repetidas de formulaciones microbiales en el laboratorio (Whalon et al. 1993). Aunque es posible la resistencia a cualquier tecnología de control, el desarrollo y la liberación de plantas modificadas ha incrementado considerablemente  la conciencia de lo relacionado con resistencia.

Los cultivos protegidos contra insectos difieren de la protección química convencional de varias maneras que pueden influir la consideración del MRI por la industria y por otras personas. A diferencia de los insecticidas de amplio espectro, las plantas modificadas son específicas de ese cultivo, específicas del cultivar, y específicas de la plaga objetivo. Esto significa que todo el valor de un cultivo protegido contra un insecto puede depender de la susceptibilidad de una sola especie de insecto. Además, los cultivos para semilla pueden tener una vida de almacenamiento más corta y tiempos de "fabricación" más largos que los pesticidas químicos. Por ejemplo, en caso de que las plagas objetivo desarrollen resistencia la semilla no puede guardarse por períodos largos o ser vendida para usos alternativos. En el caso de la papa, los tubérculos generalmente son reproducidos durante cuatro años antes de venderlos como semilla de papa a los productores comerciales de papa; de manera que se necesita una visión de largo plazo de la eficacia y de la duración del producto. Por esta y otras razones, la industria ha adoptado un papel de liderazgo para coordinar y encargar investigación sobre el MRI, e influir sobre el manejo y uso de los productos de semilla de propiedad registrada.

Paralelamente a los esfuerzos de la industria, las agencias reguladoras ya están considerando la resistencia como uno de los elementos que deben revisar, mediante la evaluación de planes de MRI y hacer que los registros de algunos productos de plantas sean apropiados para los planes preventivos de manejo. Por ejemplo, la supervisión regulatoria de la EPA de productos de papa, algodón y maíz que expresen Bt incluyen una revisión completa de los planes de manejo de la resistencia por científicos tanto internos como externos independientes. Las papas fueron aprobadas con un plan voluntario de MRI, pero los registros subsecuentes de algodón y maíz incluyeron condiciones específicas de registro en cuanto la implementación del MRI.

CONSIDERACIONES PRÁCTICAS Y PRÁCTICAS ACTUALES DEL MRI PARA PAPAS NEWLEAF

Para diseñar un programa práctico de MRI es necesario considerar ciertos conceptos. Primero, los procedimientos deben ser simples de modo que los productores puedan entenderlos y aplicarlos con facilidad. A menudo, no son los representantes de las compañías de semillas quienes explican estas ideas, sino otros en la industria tales como productores independientes de semilla, representantes de ventas de agroquímicos, o asesores. Las estrategias deben ser suficientemente simples para que estas personas intermediarias puedan ser entrenadas con facilidad y a la vez brindar el entrenamiento a los productores que son sus clientes. Segundo, las estrategias deben ser prácticas y fáciles de incorporar en los sistemas de manejo existentes. Si las recomendaciones o requisitos se vuelven muy complicados o requieren mucho trabajo extra, los productores no participarán. Tercero, deben ser lo suficientemente universales para poder ser aplicadas en diversos ambientes de producción, a la vez que deben ser suficientemente específicas como para tener significado en cada finca. Los planes generales de MIR deben tener flexibilidad para adaptar requisitos o recomendaciones a situaciones específicas de los productores. Finalmente, los programas de manejo deben permitir la competencia sin convertirse en una carga pesada para productos o tecnologías individuales. Por ejemplo, los requisitos de MRI actualmente son únicos para cultivos protegidos contra insectos y son evaluados dentro de una reglamentación de revisión con base en un proceso producto por producto. Para evitar ventajas injustas de mercadeo, las estrategias del MRI deben aplicarse por igual a diferentes compañías, productos y tecnologías de control de plagas.

Por ser las papas NewLeaf el primer cultivo traído al mercado que expresa Bt, la papa ofrece un buen modelo de sistema para desarrollar e implementar las estrategias básicas de MRI. Este sistema es bastante simple en comparación con el algodonero, el maíz y otros cultivos que expresan Bt. Las papas NewLeaf solo son activas contra una plaga objetivo, el escarabajo de las papas de Colorado, el cual se alimenta del follaje de la papa durante todos su ciclo de alimentación. La proteína Btt (cryIIIa) se expresa de manera consistente en todo el follaje a un nivel bastante alto en relación con la susceptibilidad del insecto. En contraste, el algodón que expresa Bt es atacado por múltiples lepidópteros objetivos que tienen diferentes grados de susceptibilidad al Bt, e historias de vida muy diferentes. De manera similar, los productos actualmente disponibles en maíz expresan la proteína del Bt a diferentes niveles en varias partes de la planta, alterando la presión de selección a la que los insectos plagas pueden estar sujetos durante tiempos o estados discretos de alimentación. Sin embargo, a pesar de la relativa simplicidad del sistema de la papa y del gran volumen existente de conocimiento sobre el escarabajo de las papas de Colorado, el reciente enfoque en la investigación del MRI ha incrementado enormemente la comprensión del comportamiento y la biología del insecto. Es muy probable que esto continúe a medida que se adopte la tecnología de cultivos protegidos contra insectos y ganemos experiencia en la implementación de planes de MRI en una mayor escala.

El programa de MIR para papas NewLeaf se basa en seis componentes generales:

1. Un estimado de la línea base de susceptibilidad al Bt en el escarabajo de las papas de Colorado.

De 1992 a 1995, entomólogos cooperadores recolectaron de campos comerciales en 15 estados de los EEUU y 2 provincias de Canadá adultos del escarabajo de las papas de Colorado. Los escarabajos fueron enviados a la Universidad de Maryland, donde se realizaron una serie de ensayos de incorporación en las dietas con larvas F-1 neonatas, en colaboración con Galen Dively. Los resultados indicaron que los escarabajos de las papas de Colorado que no habían sido expuestos a Btt antes exhibían una susceptibilidad, hasta 7 veces mayor, con CL₅₀s de la mayor parte de las poblaciones que iban de 1 a 5 ugBtt de proteína/ml de dieta (Galen Dively, comunicación personal). Existían diferencias significativas en la susceptibilidad entre poblaciones que, o tenían exposición previa a Btt, y se asumió que tal cosa se debía a las variaciones naturales en sensibilidad. No se encontró relación entre la CL₅₀ y selección previa con Btt foliar, sugiriendo que actualmente no existe resistencia en ninguna de las poblaciones de campo ensayadas hasta la fecha.

La información de la línea de base se puede usar para desarrollar un ensayo de dosis discriminatoria, y como punto de referencia para comparación con poblaciones que se sospecha sean resistentes. Ahora que se ha completado el trabajo de la línea de base, ya no se prueban poblaciones individuales. En cambio, por sugerencia de entomólogos cooperadores, el foco de los esfuerzos de monitoreo de NatureMark ha cambiado a vigilancia y detección.

2. El uso de NewLeaf en un programa general de Manejo Integrado de Plagas.

El Manejo Integrado de Plagas (MIP) defiende el uso de múltiples tácticas de control para reducir el riesgo del desarrollo de resistencia. De manera similar, las papas NewLeaf deben ser incorporadas en programas de MIP como herramienta primaria pero no como la única en el manejo del escarabajo de las papas de Colorado. Los productores deben continuar empleando buenas prácticas de manejo de plagas tales como rotación de cultivos para reducir las poblaciones que inviernan. Se recomienda que no se siembre papa en los mismos lotes todos los años, y que las papas NewLeaf se siembren tan lejos como sea posible de campos donde previamente se sembró NewLeaf (de la "Guía de Manejo de Resistencia" de NatureMark). También se estimula el uso de NewLeaf en un programa de manejo a largo plazo, incluyendo la alternación con productos químicos efectivos, o sin químicos. Como es probable que NewLeaf reduzca las poblaciones del escarabajo de la papa al evitar la supervivencia de la población invernante, es de esperar que los productores usarán NewLeaf para control del escarabajo de las papas de Colorado solo cuando sea necesario.

Como NewLeaf solo controla un insecto plaga, los productores aún deberán revisar sus campos y aplicar insecticidas cuando sea necesario. Si es posible, se debe usar insecticidas selectivos para preservar los insectos benéficos. Muchos enemigos naturales, y también algunos insecticidas dirigidos a otros insectos plagas, brindarán mecanismos adicionales de control para el escarabajo de las papas Colorado si es que sobreviven en papas NewLeaf.

3. Alta expresión

La proteína de Btt se expresa en las plantas de papa NewLeaf a niveles consistentemente altos, brindando la base de la estrategia de la "dosis alta" para manejo de la resistencia. Asumiendo que la resistencia es causada por un solo gene recesivo, la estrategia de la dosis alta predice que las plantas NewLeaf controlarán todos los individuos que son homocigotos susceptibles (SS) y los heterocigotos resistentes (SR). Se espera que solo sobrevivirán los raros insectos que son homocigotos resistentes. Para asegurarse que los insectos resistentes encuentren parejas susceptibles, la estrategia de dosis alta siempre se combina con un refugio (ver abajo).

Estudios repetidos han confirmado que la expresión de la proteína Btt en plantas de NewLeaf es aproximadamente 10-50 veces más alta que la CL₉₉ para las larvas del escarabajo de las papas de Colorado. El contenido de Btt no se reduce a medida que el follaje madura a finales de la estación, y jamás se han encontrado larvas del escarabajo de las papas de Colorado que sobrevivan en plantas de papa NewLeaf, bien sea en condiciones de investigación o en campos comerciales. Esta es una estrategia que puede usarse con éxito en plantas, ya que la proteína de Bt no es nociva para los humanos o para el medio ambiente, mientras que no es práctico usar esta estrategia con pesticidas altamente tóxicos.

4. Refugios

Una estrategia de dosis alta debe ir combinada con un refugio para los insectos susceptibles, con el fin de evitar que genes raros de resistencia se acumulen en la población, si llegan a surgir. Al aumentar la probabilidad de que insectos resistentes se apareen con los susceptibles, se pueden diluir los genes de resistencia. Hay varios métodos de incorporar un refugio en el sistema de producción de papa incluyendo mezclas de semilla, bordes del campo, bandas, bloques, y campos enteros. Actualmente los entomólogos creen que la mejor estrategia es mantener papas que no expresen Bt como siembras uniformes, en lugar de semilla mezclada. Esto reduce al mínimo el movimiento entre NewLeaf y papas no mejoradas lo cual puede ocurrir a medida que maduran y se entrecruzan los doseles de papa. Si insectos individuales tienen la oportunidad de alimentarse tanto en papas NewLeaf como en no mejoradas, en mezclas de semilla, es posible que obtengan una dosis moderada de Btt, comprometiendo el éxito de la estrategia de la dosis alta. Para que bloques de papa no mejorada sirvan como refugios de insectos susceptibles, es necesario que sean sembrados muy cerca de los campos de NewLeaf. Se recomienda que las siembras de refugios sean colocadas inmediatamente adyacentes a NewLeaf, en parcelas divididas o si es posible en campos vecinos.

Para el control del escarabajo de las papas de Colorado los bloques de refugio deben ser tratados con insecticidas foliares convencionales. Los insecticidas foliares pueden brindar un control económico adecuado a la vez que permiten que sobrevivan algunos insectos, e incrementarán el tiempo durante el cual los escarabajos de la papa son activos en los campos de refugio. Además, los productores deberán quemar el follaje de sus plantas de papa NewLeaf antes de matar el de las papas no mejoradas. Esto forzará a cualquier adulto sobreviviente a salir, y les permitirá aparearse con adultos susceptibles en otras papas no mejoradas.

Como las características de control de insectos por manipulación genética son muy específicas para la variedad, la incorporación de refugios a menudo ocurre de manera natural en las prácticas estándar de producción de papa, haciendo que esto sea un enfoque bastante práctico. De hecho, ya la mayoría de los productores de papa producen varias variedades para satisfacer los diferentes mercados. NewLeaf no está disponible en todas las variedades, de modo que los productores necesariamente están ganando experiencia con NewLeaf solo en una porción de su tierra. Esto es muy diferente de los pesticidas químicos que típicamente se aplican en toda la superficie sembrada de la finca, y por tanto no dejan un refugio definido.

Antes de 1997, el concepto de refugio estaba incluido en el plan de MRI de NatureMark como recomendación. Se le in formaba a los productores que debían mantener por lo menos 20% de las papas sembradas como no mejoradas, que no expresaran Btt, y que pudieran ser tratadas con insecticidas convencionales contra los escarabajos de la papa. Los datos de 1996 sugieren que la obediencia de esta recomendación fue muy alta. En 1966 se recolectó información de 94 de un total de 112 clientes, o sea 84% de los productores comerciales de NewLeaf. La proporción de NewLeaf en estas fincas fue de 0.1% a 69% de la superficie total de papa (Figuras 1-3). Comenzando en 1997, se incluyó el requisito del refugio como un elemento del Acuerdo de Tecnología con NatureMark, de modo que los productores comerciales están comprometidos legalmente a mantener por lo menos 20% de su superficie de papa en variedades no mejoradas. Este tipo de cumplimiento obligatorio con el MRI es único para semilla de tecnología de propiedad registrada, y ofrece nuevas oportunidades para establecer MRI a gran escala.
 

5. Entrenamiento y comunicación

La introducción de plantas que expresan Bt ha incrementado la conciencia del MRI en toda la comunidad agrícola. El manejo de la resistencia es un tema de discusión virtualmente en todos los artículos relacionados con la industria de la papa, y también en otras informaciones relacionadas con biotecnología y cultivos protegidos contra insectos. Como resultado, la introducción del concepto de estrategias preventivas de MRI ha sido bien aceptada.

La educación y el entrenamiento son componentes primarios del plan de MRI de NatureMark. Esto se logra mediante contactos individuales con clientes actuales y potenciales, por medio de la distribución de materiales escritos, y mediante terceras personas educadoras. Cada uno de estos métodos se discute a continuación.

1. Contactos Personales. La interacción uno a uno con los clientes es de una alta prioridad, ya que ésta es la forma más efectiva de suministrar la información necesaria para asegurar una experiencia exitosa con papas NewLeaf. En 1996, se hizo contacto con cada nuevo cliente NewLeaf antes de la siembra para revisar las prácticas recomendadas de manejo de plagas, y se los visitó al menos una vez durante el desarrollo del cultivo. Además de dar la información sobre las Mejores Prácticas de Manejo, incluyendo MRI, el contacto personal con productores de NewLeaf facilita el monitoreo de la eficacia del producto y el cumplimiento con las prácticas de MRI.  NatureMark también mantiene una línea telefónica directa (1-800-3-TATERS) para que los clientes hagan preguntas o respondan a información solicitada. Este número está impreso en todos los materiales técnicos, y se estimula a los productores a llamar en cualquier momento con sus preguntas o preocupaciones.
2. Materiales escritos. Después de consultar con entomólogos cooperadores, NatureMark ha resumido las recomendaciones actuales de MRI en un documento de una página que describe el papel del productor en el manejo de la resistencia del escarabajo de las papas de Colorado. Documentos adicionales describen las recomendaciones regionales de manejo de plagas, incluyendo la evaluación de las plagas que no son objetivo y las opciones de pesticidas selectivos y económicos que se pueden usar en combinación con papas NewLeaf. Como la decisión de comprar la semilla fue tomada con bastante antelación a la estación de producción, hay muchas oportunidades para diseminar tal información técnica escrita. Las recomendaciones del manejo de las plagas y de la resistencia son distribuidas ampliamente durante el invierno en las ferias agrícolas, reuniones de productores, y por correo directo. Los productores de semilla que venden NewLeaf reciben un paquete de información técnica que incluye las recomendaciones sobre MRI, que ellos pueden dar a sus clientes potenciales antes de las ventas de la semilla. Como ahora es un requisito legal un 20% de refugios en la finca para poder usar semilla de NewLeaf, los requisitos de MRI son considerados por los productores comerciales antes de firmar el Acuerdo de Tecnología de NatureMark. Finalmente, las recomendaciones de manejo de plagas y de la resistencia son enviadas por correo a cada productor de NewLeaf nuevamente cuando se completa la venta de la semilla de modo que ellos puedan usar esa información a medida que planean su sistema de producción y rotación.
3. Terceros educadores. Los entomólogos de investigación y extensión han contribuido de manera clave al desarrollo del programa MRI de NatureMark, y continúan jugado un papel importante en la educación de los productores sobre las estrategias de MRI. Sin embargo, además de los educadores de extensión, los representantes de ventas de agroquímicos y los distribuidores son un medio principal de la transferencia de información sobre manejo de plagas para los agricultores. Por medio de una asociación única con la industria de agroquímicos, NatureMark trabaja muy de cerca con los representantes técnicos de los tres principales distribuidores. Los representantes técnicos no solo son capaces de suministrar información técnica a los productores, sino que además sirven como un mecanismo adicional para que NatureMark pueda monitorear el cumplimiento con las normas de MRI, ya que ellos están en estrecho contacto con los productores en cuanto a los insumos totales usados en el manejo de plagas en NewLeaf y en las variedades no mejoradas de papa.

6. Supervisión y seguimiento.

Es necesaria alguna forma de monitoreo para poder detectar la resistencia. Después de completar y analizar la línea base del trabajo de susceptibilidad, los entomólogos que participan determinaron que el mejor enfoque para monitoreo a largo plazo es un programa de seguimiento supervisado, combinado con un plan de acción si se descubre que hay insectos supervivientes. Se espera que esto sea mucho más efectivo que tomar muestras aleatorias de insectos individuales en las poblaciones. Como NewLeaf controla todos los estados del escarabajo de las papas de Colorado durante toda la estación, es claramente evidente si hay algunos insectos supervivientes en el campo. Como resultado, el monitoreo es algo sencillo y directo, y se puede responder de manera rápida. Este método es más factible con plantas de alta expresión que cuando se usan productos químicos de aplicación tópica, y puede ofrecer nuevas oportunidades para detección temprana de la resistencia. Como los pesticidas químicos declinan después de ser aplicados, comúnmente se encuentran insectos después del tratamiento. Por tanto, a menudo es difícil detectar los primeros estados de resistencia. En consecuencia, la resistencia a los pesticidas químicos a menudo va creciendo gradualmente en la población, y logra una amplia distribución antes que los productores o quienes manejan las plagas puedan aplicar sus prácticas.

NatureMark ha desarrollado un programa coordinado de vigilancia por medio de los representantes regionales de NatureMark, socios de agroquímicos, representantes de extensión, y productores, mediante el cual se confirma la eficacia de papas NewLeaf durante toda la estación en todos los campos comerciales. Productores, plagueros, y otros representantes de campo reciben instrucciones para avisarle inmediatamente a NatureMark si ven alguna larva en plantas NewLeaf. Si se encuentran larvas, NatureMark actuará para investigar la situación y reducir al mínimo el daño potencial. Primero, debe confirmarse que las plantas hospederas realmente son de NewLeaf, ya que ocasionalmente ocurren confusiones con la semilla. NatureMark ha desarrollado una rápida prueba serológica que se puede usar en el campo para identificar plantas que contienen la proteína Btt. Si se confirma que las plantas son de NewLeaf, entonces las larvas supervivientes se recolectan y son enviadas a la Universidad de Maryland para determinar mediante bioensayos la verdadera susceptibilidad a Btt. Si se encuentra que los escarabajos de las papas de Colorado son resistentes a Btt, se los puede tratar inmediatamente con un insecticida convencional para impedir mayor reproducción y movimiento.

En dos años de producción comercial, las técnicas actuales de vigilancia han alertado a representantes de la compañía en solo dos situaciones en las cuales aparecieron larvas del escarabajo de las papas de Colorado sobreviviendo en plantas NewLeaf. En ambos casos resultaron ser plantas que no expresaban Btt y que equivocadamente se pensó que eran NewLeaf, debido a errores de siembra. En ambos casos, NatureMark pudo responder inmediatamente y confirmó que las plantas no contenían el gene Btt.

Los puntos anteriores son todos pasos que NatureMark ha tomado para incorporar estrategias de MRI como componentes esenciales, y aceptados, de la producción de papas NewLeaf. Sin embargo, aún el mejor programa de MRI fallará si los productores no participan. Como ellos realmente manejan el producto, en últimas ellos son responsables de llevar a cabo las prácticas recomendadas. Ellos deben cumplir con los requisitos de refugios, usar el producto en un programa de manejo integrado, y hacer plagueo cuidadoso para detectar cualquier escarabajo de las papas de Colorado que sobreviva.

Mientras que establecer por primera vez un programa de esta clase de MRI es un reto, La industria de la papa ofrece un excelente sistema de pruebas. Los productores de papa tienen experiencia de primera mano con la resistencia a los insecticidas, de modo que ellos están muy concientes de la importancia del MRI. Además, las prácticas recomendadas por NatureMark encajan bien en las prácticas actuales, y solo requerirán la incorporación de modificaciones menores. Finalmente, el proceso de aumento de la semilla es muy gradual en papa, y la mayoría de los productores comerciales han comenzado a producir NewLeaf solo en base experimental en una pequeña porción de su superficie de siembra. Esto le ha dado tanto a los productores como a NatureMark la oportunidad de experimentar con las nuevas prácticas de MRI, incluyendo el mantenimiento de diversos programas de manejo de insectos en cada finca lo cual puede necesitar diferentes regímenes y manejo del plagueo y de tratamiento. Se anticipa que, para el momento en que la papa NewLeaf haya sido adoptada ampliamente, tales prácticas de MRI serán aceptadas y consideradas como algo común.

CONCLUSIONES

En resumen, el manejo de la resistencia ha llamado la atención con la introducción de plantas que expresan Bt. La industria ha tomado pasos sin precedentes antes de la comercialización de estos productos para determinar las estrategias óptimas de MRI, y ahora esto está influyendo en la forma como la productos son usados por los productores. Las agencias reguladoras también han comenzado a considerar planes de MRI como uno de los componentes del proceso de registro.

Estrategias de "alta expresión" de la proteína Btt, combinadas con un refugio cercano para insectos susceptibles, son la base del programa de prevención de la resistencia de NatureMark para las papas NewLeaf. Ya existen refugios grandes en la mayoría de las áreas como consecuencia de la siembra de numerosas variedades de papa, la mayor parte de las cuales no contienen el gene Btt. A medida que aumente la superficie sembrada con NewLeaf, el cumplimiento con los requisitos de refugio será asegurado mediante la licencia de NatureMark's para los productores, o el Acuerdo de Tecnología. En colaboración con la industria de distribución de agroquímicos, se ha iniciado un programa de supervisión coordinada para asegurar la rápida detección de insectos supervivientes que pudieran ser resistentes a NewLeaf. También se ha desarrollado un programa de entrenamiento y comunicación de base muy amplia para darle apoyo a la implementación.

Citas

Gauthier, N.L., R.N. Hofmaster, y M. Semel, 1981. History of Colorado potato beetle control. En: J.H. Lashomb and Casagrande, R.A. (eds.); Advances in potato pest management. Hutchinson Ross, Stroudsburg, Pennsylvania. Pp 13-33.

Whalon, M.E., D.L Miller, R.M. Hollingworth, E.J. Grafius, y J.R. Miller. 1993. Selection of a Colorado potato beetle (Coleoptera: Chrysomelidae) strain resistant to Bacillus thuringiensis. J. Econ. Entomol. 86: 226-233.

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Última modificación: miércoles 23 de abril de 1997, traducción al castellano lunes, 15 diciembre, 2003
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