Migración y Dispersión Local
de Insectos Plagas y
Su Importancia en Estrategias de MIP

Traducción al castellano por el Dr. Rafael E. Cancelado
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Introducción

Al formular los programas de manejo integrado de plagas (MIP) ha sido ignorada en gran parte la importancia de la dispersión en la dinámica de las poblaciones de insectos. Esto es porque los estudios sobre la dispersión de los insectos plagas se han enfocado principalmente en la migración a grandes distancias y grandes altitudes de polillas y langostas. Por ejemplo, todos los casos de predicción de dispersiones revisados por Pedgley (1993) involucran migración de insectos a distancias considerables. La migración a corta distancia ha sido un poco ignorada. Algunos piensan que la dispersión a gran distancia, la cual por conveniencia definimos como mayor a 5.0 km, puede ser rara (Davis 1980; Loxdale et al. 1993), y se debe hacer mayor énfasis en la dispersión a corta distancia. Realmente, la migración a corta distancia biológicamente es tan importante como la de larga distancia y, agronómicamente probablemente es más importante. Experimentos de campo y laboratorio relacionados con la migración de plagas agronómicas a escala local han sido enfocados principalmente en insectos homópteros (Homoptera: Aleyrodidae y Aphididae). Abajo se discuten ejemplos apropiados.

Muchos académicos y los productores entienden que la migración de insectos plagas es un fenómeno que impacta la producción de cultivos. Sin embargo, a menudo la migración es omitida como componente de los programas de MIP al nivel local, por dos razones principales. Para comenzar, se sabe muy poco de los factores que influyen en la migración y dispersión de un insecto plaga particular. Segundo, es notablemente difícil probar el impacto de este fenómeno sobre las poblaciones de plagas en situaciones agrícolas. Esta situación es desafortunada porque necesitamos modelos precisos de la dispersión de los insectos para poder realizar predicciones reales de la presión de las plagas sobre los cultivos y esto no es posible sin conocimiento detallado de la ecología y el comportamiento de los insectos en vuelo. Las interacciones entre la migración y otros aspectos de la biología de las plagas también es crítica para desarrollar estrategias de MIP que permitan manejar las plagas móviles. Por ejemplo, en el caso de áfidos y moscas blancas, la dispersión de solo unos pocos individuos que sean resistentes a insecticidas o vectores de virus a un cultivo, puede dar lugar al inicio de una descendencia que causará un impacto significativo en los rendimientos del cultivo.

Definiciones

Antes de discutir ejemplos específicos de comportamiento migratorio, le daremos definiciones importantes. Migración es un fenómeno de amplia distribución que ha evolucionado independientemente en la mayoría de los órdenes de insectos (Johnson 1969; Dingle 1972, 1979, 1996; Taylor y Taylor, 1983; Taylor 1986). La definición más apropiada para el propósito de nuestra investigación, y que es más consistente con el comportamiento de los insectos que hemos observado, ha sido la ofrecida por Kennedy (1985).

De acuerdo con Dingle (1996), las características importantes de esta definición son:

• Persistencia; es decir, la actividad del insecto es tenaz de modo que lleva al migrante más allá de su hábitat original a uno nuevo donde obtiene recursos que previamente no estaban disponibles.
• La dispersión es dirigida; es decir, hay una direccionalidad en la dispersión y un mínimo de giros y devueltas.
• La dispersión no es distraída; es decir, el insecto ignora pistas vegetativas (pistas de recursos que podrían promover el crecimiento y el mantenimiento) y claves para otras pistas, tales como la luz del cielo, que pueden ser usadas para actividades tales como reproducción son empleadas para darle apoyo a la migración.

El vuelo que no tenga un componente de comportamiento migratorio se denomina "vuelo trivial" y usualmente está asociado con vuelos de corta duración entre hospederos. Insectos plagas de los cultivos que exhiben este comportamiento son atraídos hacia longitudes de onda de luz en los colores amarillo y verde pero no lo son por la luz ultravioleta. En nuestros estudios sobre el vuelo de la mosca blanca, los insectos han sido observados tanto en las fases de los vuelos migratorios como en las de los vuelos triviales.

Dispersión es un término que incluye los vuelos migratorios y triviales (los insectos se pueden dispersar por cualesquiera de los comportamientos o por locomoción al azar). La dispersión la logran las poblaciones, no los individuos (Southwood 1981). La dispersión puede o no estar asociada con las características arriba descritas.

Tanto la migración como la dispersión pueden llevar a la emigración de una plaga de un cultivo y su eventual inmigración a otro. La dispersión local de los insectos puede ser efectuada por comportamientos migratorios o por vuelos cortos en búsqueda de hospederos.

Dispersión Local de Insectos Plagas

La dispersión de insectos a escala local ha sido estudiada extensamente en áfidos. Todos estos estudios usan técnicas que demuestran que los insectos se mueven de un lugar a otro, pero se desconoce su comportamiento durante la dispersión, por ejemplo, pueden o no, estar realizando vuelos migratorios. Entonces, no podemos afirmar de manera categórica que los insectos eran verdaderos migrantes en el sentido de la definición que hemos dado. Cualquiera que sea el estado de comportamiento de los insectos, se relocalizan en sus nuevas plantas hospederas principalmente a causa de ser transportados por el viento. Algunos de los áfidos que despegan y tienen un comportamiento de vuelo fototáctico evidentemente son llevados a grandes distancias por el viento (para una revisión, ver Loxdale et al. 1993). Estos insectos se pueden embarcar en vuelos migratorios en los cuales son arrastrados por vientos que pueden llevarlos a grandes distancias, pero recientemente la importancia ecológica de esto ha sido puesta en duda (Loxdale et al. 1993). Ellos alegan que aunque es posible la dispersión a larga distancia, la mayoría de los individuos se mueven localmente.

La evidencia de la migración local de los insectos plagas ha sido recolectada de un gran número de reportes sobre el áfido verde del duraznero, Myzus persicae (Sulzer). Por ejemplo, en muestras tomadas entre 1980 y 1984, una variante de esta especie (R2) que es particularmente resistente a insecticidas se encontró congregada en el norte de Bretaña y la incidencia de los áfidos resistentes no había cambiado de manera apreciable desde las evaluaciones hechas en 1976 (Furk 1986). Otras variantes resistentes de esta especie han sido evaluadas y se sabe que tienen distribuciones regionales estables (French-Constant y Devonshire 1988). Esta situación se podría predecir por la dispersión local de individuos con un flujo genético limitado regionalmente. En el RU, las poblaciones del áfido verde del duraznero en el sur y el oeste son más susceptibles a los insecticidas que las del norte y, por tanto, parece que hay una interacción limitada entre estas poblaciones.

Como se discute en Loxdale et al. (1993), para poder entender la dispersión de plagas virulíferas o resistentes y predecir las explosiones de poblaciones de plagas, debemos comprender la dispersión de las poblaciones de insectos. Esto es especialmente cierto si necesitamos predecir estas ocurrencias o diseñar programas de manejo que tengan en cuenta la dispersión. El control de enfermedades virosas en Idaho en los años 1960s es un buen ejemplo de este enfoque, que demuestra cómo el vuelo de corta distancia de los insectos puede ser económicamente importante.

A comienzos de los años 1960s, los cultivos de papa en Idaho, Estados Unidos (EE.UU.) estaban sufriendo grandes pérdidas económicas por los virus, especialmente el virus del enrollamiento de la papa que es transmitido por el áfido verde del duraznero y causa un crecimiento reducido y amarillamiento del follaje. Se encontró una fuerte correlación entre el número de áfidos por cada 100 hojas en el cultivo de papa y la distancia del campo a los pueblos principales. Además, los muestreos dentro del campo mostraron un mayor número de áfidos y mayor incidencia de la enfermedad en el lado de los campos más cercano a los pueblos (Bishop 1965). En las plantas de papa de los jardines de los pueblos fueron encontrados áfidos virulíferos. Los problemas fueron relacionados con el hecho de que es una práctica común que los horticultores caseros usen como semilla pedazos de papas enfermas. Vuelos de corta duración de los áfidos desde los jardines a los campos aledaños fueron implicados como la causa de las epidemias de la enfermedad. Con base en las implicaciones de estas migraciones locales del áfido verde del duraznero, se implementó un programa de control al nivel de toda el área del sudeste de Idaho a partir de 1961 (Bishop 1967). En este programa de MIP hubo tres componentes principales: 1. Suministrarle a los horticultores caseros semilla certificada de papa que estuviera libre del virus, 2. Aplicaciones de malathión a los trasplantes y las papas de los horticultores caseros y 3. Remoción o tratamiento de plántulas de melocotoneros y albaricoqueros, donde el insecto invierna, con oxidemetón - metilo. La implementación de este programa drásticamente redujo el número de los áfidos en los cultivos de papa a menos de 1% de los niveles de antes del programa y redujo significativamente la incidencia del virus.

Ejemplos de Mosca Blanca

Introducción

El foco de nuestra investigación de laboratorio es la ecología de la mosca blanca de la batata, Bemisia tabaci (Gennadius). Este insecto ha sido observado en los EE.UU. desde comienzos del siglo XX (Russell 1975). Tiene la habilidad de transmitir numerosos patógenos virales (Brown y Nelson 1986) y además reduce el rendimiento directamente por el daño que causa al alimentarse (Perring et al. 1991, Johnson et al. 1992, Riley y Palumbo 1995, y Palumbo y Sánchez 1995). Más recientemente, los problemas asociados con la melaza (excrementos de la mosca blanca) y la fumagina, Capnodium spp., (por ejemplo, las manchas y ponerse pegajoso) se han vuelto más importantes para los productores en la banda sureña de los EE.UU. y en el mundo entero (Hector y Hodkinson 1989; Byrne y Miller 1990).

Aunque ahora se están desarrollando planes de muestreo y umbrales de acción para melones, (Tonhasca et al. 1994a y 1994b; Palumbo et al. 1996) y algodonero, Gossypium spp. (Dennehy et al. 1995), solo unos pocos programas actuales de manejo incorporan más de unas pocas de las estrategias que asociamos con MIP. Los productores de la mayoría de los cultivos solo quedan con una opción principal, por ejemplo, la aplicación directa de pesticidas. La situación exige estrategias alternativas de control. Estamos convencidos de que una mejor comprensión del comportamiento de vuelo de Bemisia llevará al desarrollo de nuevas técnicas de control cultural que involucren modelos de simulación por computador que puedan predecir cuándo, dónde y qué tan lejos se va a dispersar Bemisia.

Una de las primeras preocupaciones, la cual es fundamental, fue si B. tabaci era capaz de exhibir un comportamiento migratorio. Descubrimos que para estos insectos la frecuencia del aleteo no estaba correlacionada de manera significativa con la carga alar de estos pequeños insectos (Byrne et al. 1988). Insectos más grandes parecen emplear una estrategia similar a la de otros animales voladores, por ejemplo, para compensar la alta carga alar, ellos aletean con mayor frecuencia. La falta de correlación entre estos dos valores en la mosca blanca llevó a asumir conceptos incorrectos en relación con la habilidad de la mosca blanca para sostener el vuelo. Por otra parte, sabíamos que los lípidos internos en las hembras adultas de B. tabaci representaban 40% del total de su peso seco (Cohen y Byrne 1992). Es una creencia común que estos compuestos sirven como fuente de energía durante el vuelo para los insectos. Para comparación, en el áfido del guisante, Acrythosiphum pisum (Harris), que es reconocido por su habilidad migratoria, los lípidos sólo representan 10% de su peso seco. Estos hallazgos sugirieron que, a pesar de su pequeño tamaño (33 mg [Byrne et al., 1988]), B. tabaci puede tener suficiente energía acumulada para emprender vuelos largos.

Estudios de Comportamiento en Laboratorio

Para investigar una serie de hipótesis, se usó una cámara de vuelo vertical (Blackmer y Phelan 1991) para examinar el vuelo sin ataduras de B. tabaci. Blackmer y Byrne (1993a) caracterizaron la periodicidad, intensidad y duración del vuelo de la mosca blanca. Desde el punto de vista del comportamiento ellos reafirmaron que había una dicotomía entre grupos de moscas blancas en relación con el comportamiento de vuelo. Algunas volaron por más de 3 h, otras volaron de manera esporádica, y otras simplemente no volaron.

Blackmer y Byrne (1993a) también examinaron cómo la edad y la calidad de los hospederos de la mosca blanca (vegetativo vs. senescencia) afectaban la actividad de vuelo. La tendencia a despegar, la proporción que exhibía orientación fototáctica y la duración del vuelo, variaron con la edad de la mosca blanca. Los vuelos de más larga duración tuvieron lugar cuando la edad era entre tres y cinco días. Seis días después de la eclosión hubo poca actividad de vuelo porque, entre otras cosas, los músculos de vuelo indirecto y las mitocondrias del tórax ya han comenzado a deteriorarse (Blackmer et al. 1995). La calidad del hospedero también influyó sobre el comportamiento del vuelo. Las moscas blancas criadas en plantas senescentes exhibieron una mayor rata de despegues e iniciaron vuelos fototácticos más largos que individuos criados en plantas vegetativas.

A menudo se asume que hay una compensación entre capacidad migratoria y reproducción. En individuos que migran, la energía y los recursos nutricionales son desviados del crecimiento y la reproducción hacia la construcción y el mantenimiento de los músculos del vuelo y los recursos energéticos necesarios para volar. Esta asignación de recursos bien sea para reproducción o migración ha sido llamada "el síndrome de oogénesis - vuelo" (Johnson 1969), y ha sido bien documentado en áfidos alados. Con el aumento de peso y con vuelos más largos encontramos pequeños, pero significativos, incrementos en los niveles de proteína de los huevos. Este contraste era de esperarse (Blackmer et al. 1995).

Los lípidos son los materiales más apropiados para almacenamiento de reservas de energía. Comparados con los carbohidratos, los lípidos pueden suministrar hasta ocho veces más energía por unidad de peso (Beenakkers et al. 1985). Además, al metabolizar lípidos en lugar de carbohidratos se produce el doble de agua metabólica (Downer 1985). En muchos áfidos y en algunos escarabajos de la corteza se ha encontrado un alto contenido de lípidos asociado con la migración. En la mosca blanca de la batata no encontramos evidencia de que los lípidos sean almacenados para dispersiones de distancias menores a 3 km. Sin embargo, experimentos en cámaras de vuelo indican que en hembras, el contenido de lípidos está correlacionado con la duración del vuelo (datos no publicados). Por tanto, las reservas de lípidos podrían ser de mayor importancia para la migración a larga distancia.

Para las estrategias de MIP es importante comprender los factores que llevan a la producción de formas migratorias. Estudios de fisiología nos pueden llevar a una valiosa visión de las posibilidades migratorias y nos permitirá estimar el rango efectivo de dispersión de las plagas.

Para corroborar las observaciones de laboratorio, se realizaron experimentos de campo a partir de 1992 (Byrne et al. 1996). Los experimentos iniciales se concentraron en el impacto del flujo de viento sobre la direccionalidad del vuelo de B. tabaci. Se sembró con melón cantalupo, Cucumis melo L., un campo circular de 0.73 ha. El área alrededor del campo se sembró con trampas de ventilador a lo largo de una serie de 16 transects colocados a distancias de 22.5° de separación. Estas trampas fueron descritas por Byrne et al. (1996), las cuales permiten la captura de moscas blancas vivas.

La tarde anterior a cada día de toma de muestras el campo de melón se espolvoreaba con polvo fluorescente. En el campo es posible seguir los insectos desde donde despegan hasta el sitio donde se posan y se ha hecho con algún éxito con insectos pequeños usando las técnicas en lista separada. Las trampas fueron encendidas en la mañana de cada día de muestreo (aproximadamente a las 6:00 a.m.). Después de 3 h, las moscas blancas marcadas con polvo fueron recolectadas de las trampas. Para cada fecha de muestreo en 1992 fue evaluada la relación entre el flujo del viento y el número de moscas blancas capturadas en las trampas en dirección opuesta al viento. Las direcciones prevalentes del viento del nordeste (Brown et al. 1995) y las capturas en las trampas estuvieron de acuerdo en todas las fechas (cuando el viendo era del nordeste > 90% de todas las moscas blancas fueron capturadas en trampas colocadas al sureste del campo marcado). Esto dio evidencia empírica de que la migración de la mosca blanca es ayudada por el viento.

Después de 1992, las trampas fueron colocadas como parte de una cuadrícula hacia el sudeste del campo marcado. Mapas de los campos marcados y la ubicación de las trampas fueron digitalizadas usando una tabla de digitalización. Los datos fueron analizados usando el Sistema de Información Geoestadística (SIG). La principal característica evidente cuando examinamos los datos de nuestros experimentos de campo fue que la distribución de la mosca blanca después de la dispersión, fue a parches. Casi todas las fechas de muestreo mostraron mayor captura de insectos marcados cerca de los campos marcados y en la periferia de la cuadrícula que en el centro de ella. La reunión de los datos de todas las fechas de muestreo en 1993 produjo una línea gráfica que indicaba una distribución bimodal. Es evidente que las capturas en las trampas no indicaron un patrón de difusión simple, un patrón que podría esperarse si la dispersión fuera pasiva en esa topografía sin características destacadas. Esto contrasta con los patrones vistos por Turchin y Thoeny (1993) quienes describieron la dispersión de los escarabajos del pino del sur, Dendroctonus frontalis Zimm., usando un modelo de difusión. Creemos que nuestro patrón puede ser explicado por la existencia, en poblaciones de mosca blanca, de dos tipos distintos de comportamiento: individuos de vuelo trivial e individuos migratorios como describieron Byrne y Houck (1990) y Blackmer y Byrne (1993a y b). Los insectos atrapados en la vecindad inmediata del campo de origen posiblemente sean voladores triviales, mientras que aquellos atrapados en el perímetro de la plantilla se cree que sean individuos migratorios. La explicación de la relativamente baja cantidad de moscas blancas atrapadas en la mitad de la rejilla es que las moscas blancas migratorias no vuelan hacia vegetación verde hasta que hayan volado durante un determinado período de tiempo (Blackmer y Byrne 1993a).

En nuestros estudios, la mayor distancia a la cual habían sido atrapadas moscas blancas marcadas era 2.7 km desde un campo fuente (Byrne et al. 1996). Como las moscas blancas fueron capturadas consistentemente en las trampas más distantes, el rango migratorio efectivo de B. tabaci se puede considerar mayor a esto. En el futuro se realizarán experimentos con una cuadrícula expandida para definir aún más el rango migratorio efectivo (es decir la distancia que ellos pueden viajar y aún ser capaces de iniciar una colonia) de B. tabaci.

Aún se está realizando investigación de campo y estos experimentos ya han revelado unas pocas sorpresas. Por ejemplo, hemos encontrado que moscas blancas fueron atrapadas en trampas colocadas en el borde del campo fuente, a más de 6 m (20 pies) por encima del cultivo. Las trampas fueron colocadas justo antes del amanecer, porque el aire comienza a moverse al amanecer y el vuelo se observa tan pronto como hay suficiente luz disponible para estimular el despegue. Por tanto, parecería que los migrantes están tomando la máxima ventaja de las bajas velocidades del viento para ganar altura y ser llevados lejos de la banda limítrofe de plantas. Esto tiene implicaciones de largo alcance para nuestra comprensión de la migración de la mosca blanca y su dispersión con el viento. Que las moscas blancas puedan despegar e ignorar las señales de las plantas en el campo también refuerza nuestra creencia en que los comportamientos observados en el laboratorio son los empleados por los insectos en el campo.

De manera ideal, nuestro conocimiento de la migración de insectos llevaría al desarrollo de modelos de simulación que sirvan de una ayuda para que los productores tomen decisiones de manejo. Hasta donde sabemos, tal modelo aún no existe. En nuestra opinión, esto se debe parcialmente algunas dificultades inherentes para desarrollar e implementar tales modelos.

El "arte" de hacer modelos implica reducir una realidad biológica compleja a unas pocas ecuaciones matemáticas. Por ejemplo, uno podría tratar un campo de melones como una unidad, con tamaño, ubicación y momento de siembra específicos. Sin embargo, el desarrollo de moscas blancas en un campo dado de melón y sus tendencias migratorias, posiblemente serán influenciadas por los muchos otros factores, como régimen de riego, cantidad aplicada de fertilizante, tipo de suelo o incidencia de enfermedad. Para incorporar estos factores en el modelo necesitamos saber el efecto de cada uno de estos factores sobre la biología de la mosca blanca. Si uno de estos factores resultara ser crítico para el modelo, los productores tendrían que gastar tiempo (y dinero) recolectando datos sobre esta variable. Eso disminuiría gravemente el valor de esos modelos como herramientas de manejo.

Además, para el desarrollo de modelos de migración típicamente uno solo tiene datos disponibles de un pequeño número de años sucesivos. Entonces, el modelo se basará en un subconjunto de condiciones ambientales potenciales. Por ejemplo, los años para los cuales hay datos disponibles se podrían caracterizar por veranos relativamente fríos. Entonces, si el modelo desarrollado de tal manera pudiera ser extendido a años con diferentes regímenes de temperaturas sólo se puede examinar al recolectar datos de períodos más largos.

Resumen

El comportamiento migratorio de insectos plagas es un aspecto importante de su ciclo de vida que tiene implicaciones obvias para determinar dónde esas poblaciones ejercerán presión sobre la producción de un cultivo. Nuestra investigación sobre el comportamiento de vuelo de la mosca blanca ya ha producido información que se puede usar para ayudar a los productores a tomar decisiones relacionadas con la ubicación de los cultivos y los momentos de siembra. A continuación se resumen los hallazgos importantes relevantes para el MIP:

• Insectos plagas pequeños pueden tener la capacidad para vuelos largos, controlados por el comportamiento migratorio.
• La dispersión de los insectos a menudo ocurre como respuesta a condiciones tanto bióticas como abióticas que promueven el comportamiento migratorio.
• La migración de los insectos es una adaptación a un medio ambiente que cambia rápido. La forma como los factores bióticos y abióticos influyen en la migración difiere ampliamente entre especies.
• La dirección y la velocidad del viento juegan un papel significativo en la dispersión de insectos pequeños.
• En muchos insectos, los individuos que migran son diferentes de los que no migran en fisiología y/o morfología.
• La dispersión de los insectos adquiere importancia adicional para el MIP cuando ellos llevan genes de resistencia o son vectores de patógenos de las plantas.
• Se pueden dispersar a grandes distancias, pero la mayoría de las moscas blancas se posan a menos de 5.0 km de su punto original de despegue.
• La ubicación del cultivo y el momento de su siembra deben tener en cuenta la posible presión de las plagas causada por insectos móviles.
• Se pueden construir modelos que ayuden a predecir la dispersión de los insectos, pero solo serán tan buenos como la información sobre la cual se basan.
• El conocimiento de la migración es importante para muchos programas de MIP. Sin embargo, esto requiere conocimiento detallado da la capacidad migratoria de cada especie de insecto plaga.

VÍNCULOS

	Investigación Sobre Mosca Blanca en la Universidad de Arizona
	Movimiento y Dispersión de Biota
	Base de Conocimiento sobre Mosca Blanca en la Universidad de Florida
	Investigación Cooperativa sobre Bemisia tabaci en Weslaco, Texas
	Información sobre Mosca Blanca en el Centro Agrícola Kearney de la Universidad de California
	Grupo de Información sobre Homoptera
	Base de Conocimiento sobre la Mosca Blanca

Sobre los autores, y para ponerse en contacto con nosotros por E-mail
David N. Byrne
Rufus Isaacs
Klaas H. Veenstra

Referencias

Beenakkers, A. M. Th., D. J. van der Horst y W. J. A. van Marrewijk. Biochemical processes directed to flight muscle metabolism. En: G. A. Kerkut y L. I. Gilbert (eds.), Comprehensive Insect Physiology, Biochemistry, and Pharmacology. Vol.10, pp. 451-486. Permagon Press, Nueva York.

Bishop, G. W. 1965. Green peach aphid distribution and potato leafroll virus occurrence in the seed-potato producing areas of Idaho. Journal of Economic Entomology 58: 150-153.

Bishop, G. W. 1967. A leaf roll virus control program in Idaho's seed potato areas. American Potato Journal 44: 305-308.

Blackmer, J. L. y D. N. Byrne. 1993a. Flight behavior of Bemisia tabaci in a vertical flight chamber. Physiological Entomology 18: 223-232.

Blackmer, J. L. y D. N. Byrne. 1993b. Environmental and physiological factors influencing phototactic orientation in Bemisia tabaci (Gennadius). Physiological Entomology 18: 336-342.

Blackmer, J. L., V. A. Lindley y D. N. Byrne. 1995. Histological examination of flight muscle development and breakdown in Bemisia tabaci (Homoptera: Aleyrodidae): relationship to age and flight behavior. Journal of Morphology 226: 213-221.

Blackmer, J. L. y P. L. Phelan. 1991. Behavior of Carpophilus hemipterus in a vertical flight chamber: transition from phototactic to vegetative orientation. Entomologia. experimentalis et applicata 58: 137-148.

Brown, J. K. y M. R. Nelson. 1986. Whitefly-borne viruses of melons and lettuce in Arizona. Phytopathology 76: 236-239.

Brown, P. W., Machibya, T. y Russell, B. (1995). Wind flow patterns at the University of Arizona agricultural centers. University of Arizona Exp Sta Tech Bull No. 268. 215 pp.

Byrne, D. N., S. L. Buchmann y H. G. Spangler. 1988. Relationship between wing loading, wingbeat frequency and body mass in homopterous insects. Journal of Experimental Biology 135: 9-23.

Byrne, D. N. y M. A. Houck. 1990. Morphometric identification of wing polymorphism in Bemisia tabaci (Homoptera: Aleyrodidae). Annals of the Entomological Society of America 83: 487-493.

Byrne, D. N. y W. B. Miller. 1990. Carbohydrate and amino acid composition of phloem sap and honeydew produced by Bemisia tabaci. Journal of Insect Physiology 36: 433-439.

Byrne, D. N., R. J. Rathman, T. V. Orum y J. C. Palumbo. 1996. Localized migration and dispersal by Bemisia tabaci. Oecologia 105: 320-328.

Cohen, A. C. and D. N. Byrne. 1992. Geocoris punctipes as a predator of Bemisia tabaci: a laboratory evaluation. Entomologia Experimentalis et Applicata 64: 195-202.

Costa, H. S. y Byrne, D. N. 1988. Neutron activation of a rare element to mark the sweetpotato whitefly, Bemisia tabaci. Ecological Entomology 13: 465-467.

David, C. T. y Hardie, J. 1988. The visual responses of free-flying summer and autumn forms of the black bean aphid, Aphis fabae, in an automated flight chamber. Physiological Entomology 13: 277-284.

Davis, M. A 1980. Why are most insects short flyers? Evolutionary Theory 5: 103-111.

Dennehy, T. J., Ellsworth, P. C. y Nichols, R. L. 1995. Whitefly management in Arizona cotton. University of Arizona Experiment Station IPM Series No. 3. 4 pp.

Dingle, H. 1972. Migration strategies of insects. Science 174: 1327-1335.

Dingle, H. 1979. Adaptive variation in the evolution of insect migration. pp. 64-87. En: R. L. Rabb y G. G. Kennedy (eds.), Movement of Highly Mobile Insects. Concepts and Methodology in Research.

Dingle, H. 1996. Migration: the Biology of Life on the Move. Oxford University Press. Nueva York, 474 pp.

Dixon, A. F. G. 1969. Quality and availability of food for a sycamore aphid population. En: A. Watson (ed.) Symposium

Downer, R. G. H. 1985. Lipid metabolism. En: G. A. Kerkut y L. I. Gilbert (eds.), Comprehensive Insect Physiology, Biochemistry, and Pharmacology. Vol. 10, pp. 77-113 Permagon Press, Nueva York.

French-Constant, R. H. and Devonshire, A. L. 1988. Monitoring frequencies of insecticide resistance in Myzus persicae (Sulzer) (Hemiptera: Aphididae) in England during 1985-86 by immunoassay. Bulletin of Entomological Research 78: 163-171.

Furk, C. 1986. Incidence and distribution of insecticide-resistant strains of Myzus persicae (Sulzer) (Hemiptera: Aphididae) in England and Wales in 1980-84. Bulletin of Entomological Research 76: 53-58.

Hector D. J, y I. D. Hodgkinson. 1989. Stickiness in Cotton. C. A. B. International, Oxon, RU.

Kennedy, J. S y A. R. Ludlow. R 1974. Co-ordination of two kinds of flight in an aphid. Journal of Experimental Biology 61: 173-196.

Kennedy, J. S 1985. Migration, behavioural and ecological. pp. 7-26. En: M. A. Rankin (ed.). Migration: Mechanisms and Adaptive Significance. Contributions in Marine Science Suppl. Vol. 27.

Johnson, C.G. 1969 Migration and Dispersal of Insects by Flight. Metheun & Co. Ltd., Londres.

Johnson, M. W., L. C. Caprio, J. A. Coughlin, B. E. Tabashnik, J. A. Rosenheim y S. C. Welter. 1992. Effect of Trialeurodes vaporariorum (Homoptera: Aleyrodidae) on yield of fresh market tomatoes. Journal of Economic Entomology 85: 2370-2376.

Loxdale, H. D., Hardie, J., Halbert, S., Foottit, R., Kidd, N. A. C. y Carter, C. I. 1993. The relative importance of short- and long range movement of flying aphids. Biological Reviews 68: 291-311.

Nottingham, S. F. y Hardie, J. 1989. Migratory and targeted flight in seasonal forms of the black bean aphid, Aphis fabae. Physiological Entomology 14: 451-458.

Palumbo, J. C. y Sánchez, C. A. 1995. Imidacloprid does not enhance growth and yield of cantaloupe in the absence of sweetpotato whitefly. HortScience (en imprenta).

Palumbo J. C., A. Tonhasca y D. N. Byrne. 1996. Evaluation of sampling methods for estimating adult sweetpotato whitefly (Homoptera: Aleyrodidae) abundance on cantaloupes. Journal of Economic Entomology 88: 1393-1400.

Perring, T. M., A. Cooper, D. Kazmer, C. Shields y J. Shields. 1991. New strain of sweetpotato whitefly invades California vegetables. California Agriculture 45: 10-12.

Riley, D. G. y Palumbo, J. C. 1995. Interaction of silverleaf whitefly (Homoptera: Aleyrodidae) with melon crop quality. Journal of Economic Entomology (en imprenta).

Pedgley, D. E 1993. Managing migratory insect pests - a review. International Journal of Pest Management 39: 3-12.

Russell, L. M. 1975. Collection records of Bemisia tabaci (Gennadius) in the United States. USDA Cooperative Economic Insect Report 25: 229-230.

Southwood, T. R. E. 1978. Ecological methods. Chapman and Hall, Londres.

Southwood, T. R. E. 1981. Ecological aspects of insect migration. pp. 196-208. En: D. J. Aidley (ed.) Animal Migration. Cambridge University Press, Cambridge.

Taylor, L. R. 1986. The four kinds of migration. pp. 265-280 En: W. Danthanarayana (ed.). Insect Flight: Dispersal and Migration. Springer-Verlag, Berlín.

Taylor, L. R. y Taylor, R. A. J. 1983. Insect migration as a paradigm for survival by movement. pp. 181-214 En: I. R. Swingland y P. J. Greenwood (eds.) The Ecology of Insect Movement. Clarendon Press, Oxford.

Tonhasca, A., J. C. Palumbo y D. N. Byrne. 1994a. Distribution patterns of Bemisia tabaci (Homoptera: Aleyrodidae) in cantaloupe fields in Arizona. Environmental Entomology 23: 949-954.

Tonhasca, A. y D. N. Byrne. 1994b. The effects of crop diversification on herbivorous insects: a meta-analysis approach. Ecological Entomology 19: 239-244.